2016, Vol. 28 
(2: 中国科学院南京地理与湖泊研究所, 湖泊与环境国家重点实验室, 南京 210008)
(3: 江苏省区域现代农业与环境保护协同创新中心, 淮阴 223300)
(4: 南京农业大学生命科学学院, 南京 210095)
(2: State Key Laboratory of Lake Science and Environment, Nanjing Institute of Geography and Limnology, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, P.R.China)
(3: Collaborative Innovation Center of Modern Agriculture and Environmental Protection in Jiangsu Province, Huaiyin 223300, P.R.China)
(4: College of Life Sciences, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, P.R.China)
随着水体富营养化和全球变暖问题的日益加剧，蓝藻水华不断扩张，温度与营养盐的叠加作用对蓝藻水华发生频率及作用程度的影响受到越来越多的关注[1-2].野外调查研究发现，在一定的营养盐阈值范围内，气候变化可以增加蓝藻占据优势的概率[3]，并且气候变暖也将增强蓝藻对营养盐的响应程度[4]. Wagner等[5]提出总磷浓度在70~215 μg/L范围内时，气候变暖能够促进蓝藻占据优势，王志红等[6]也发现硅藻和绿藻的生长与水温、水体的营养盐程度密切相关，在中贫以下营养盐条件下，藻类在低温时更容易生长；在中等以上的营养条件下，高温促进藻类生物量集聚，更利于形成水华.并且不同的升温幅度会显著改变蓝藻水华春季优势确立的时间，同时这种改变与水体的营养盐水平具有明显的相关性[7-8].通常在寡营养水体中，富营养化过程对蓝藻水华的扩张具有更大的贡献；在中营养水体中，温度升高对蓝藻水华的贡献更大；在富营养化和超富营养化水体中，两者展现出显著的叠加作用[9-11].另外，室内多因子的交互试验结果表明，温度与营养盐浓度、pH值具有叠加效应[12].这些研究均确证了富营养化与温度升高对蓝藻水华扩张的叠加作用.
在我国长江中下游地区，春季，尤其是春末，是蓝藻水华在水体中逐步占据优势的重要时期，该时期内温度迅速升高，升高的温度促进水华蓝藻的繁殖[13].水华鱼腥藻(Anabaena flos-aquae)、铜绿微囊藻(Micro-cystis aeruginosa)是蓝藻水华发生时的主要优势种[14]，栅藻是春末藻类演替时期的绿藻常见种.关于温度和营养盐浓度等环境变量对微囊藻、鱼腥藻、栅藻的影响，国外已经开展了大量研究.许多研究人员针对国内诸多微囊藻、鱼腥藻、栅藻株系及不同湖泊流域的藻种进行生长特性的研究[15-16]，甚至开展了多因子交互作用下生长特性的研究[17-18].这些研究通过对微囊藻、鱼腥藻和栅藻的最优生长条件的筛选以及生态位的确定为蓝藻水华的预测、控制、治理等工作奠定重要的基础，但是在气候变暖的背景下，温度升高与富营养化过程叠加作用对蓝藻水华扩张的定量影响仍有待进一步研究.
本实验选用铜绿微囊藻、水华鱼腥藻、斜生栅藻(Scenedesmus obliquus)，通过模拟春季的不同温度与不同磷浓度的叠加作用，分析不同条件下3种藻的生长和光合特性，阐述其对温度与磷叠加作用的响应模式，该研究将有助于深入了解全球变暖过程中温度升高与营养盐叠加作用对蓝藻水华春季优势确立的作用机制.
1 材料与方法 1.1 实验材料实验所用铜绿微囊藻、水华鱼腥藻和斜生栅藻均由中国科学院水生生物研究所提供(藻种编号分别为FACHB-434、FACHB-245和FACHB-14).
1.2 藻种培养条件为探讨温度与营养盐叠加作用对春末蓝藻水华优势形成的影响，实验温度设置为20、23和26℃，以此模拟春末不同升温幅度(20+3、23+3和20+6℃)，磷浓度梯度设置为0、0.05、0.15、0.30和0.50 mg/L，光暗比12 h :12 h，光照强度54 μmol/(m2·s)，每组处理设置3个重复.
1.3 实验方法取指数生长期3种藻10 ml，以5000转/min的速度离心10 min，去上清液以去除吸附性磷元素，再用无磷的BG-11培养基重悬，离心，重复此操作3次.最后将除磷后的3种藻分别接种到0.15 mg/L磷浓度的BG-11培养基预培养一周(以BG-11[19]培养基为基础，通过改变K2HPO4的浓度配制不同磷浓度的培养基)，再饥饿培养48 h.
取一定体积的上述3种藻液离心，重悬，分别接种到含有0、0.05、0.15、0.30、0.50 mg/L磷浓度的改良BG-11培养基中，其中铜绿微囊藻起始密度为1.44×105 cells/ml，水华鱼腥藻起始密度为2.89×105 cells/ml，斜生栅藻起始密度为3.18×105 cells/ml.实验培养至3种藻最先出现生长到平台期(约23 d左右)，每隔1 d取样，用Phyto-PAM(ZQ-WALZ004)测定相对叶绿素a浓度(指示生物生长情况)，Fv/Fm(最大光化学量子产量，能灵敏反映藻类的生理活性，是研究藻类营养限制的有力手段)，Fv ′/Fm ′(有效光化学量子产量，反映生物反应中心原初光能捕获效率)，光合利用率alpha.
1.4 数据处理运用Excel 2007和Origin Pro 8.6软件进行数据处理及绘图，应用SPSS 19软件对数据进行多重比较、显著性差异、重复度量等数据分析.
1.4.1 生长速率的计算根据相对叶绿素a浓度，用Excel中的SLOPE函数对其作返回经过给定数据点的线性回归拟合线方程的斜率，以该值表示本实验中藻类的生长速率，计算公式为[20]：Nt=N0 ·eμt.其中，Nt为t时刻浮游植物生物量，N0为初始浮游植物生物量，t为倍增时间，μ为生长速率.
1.4.2 生长速率差值的计算生长速率差值是对应磷浓度下生长速率在各温度时的差值，如：以20℃为基础增温3℃，生长速率差值(20+3℃)=生长速率(23℃)-生长速率(20℃).
1.4.3 Fv/Fm下降幅度的计算下降幅度d=(xn-x1)/(tn-t1), xn为第n天的Fv/Fm值，x1为开始出现下降时的Fv/Fm值，tn为第n天，t1为开始出现下降的时间.
2 结果 2.1 不同温度和磷浓度对3种藻生长的影响不同温度和磷浓度相互作用下3种藻叶绿素a浓度的变化表明，温度升高导致藻类更快地进入对数生长期，达到生物量峰值，水华鱼腥藻在20℃时进入稳定对数生长期并达到生物量峰值，斜生栅藻在23℃时进入稳定对数生长期并达到生物量峰值，铜绿微囊藻对数生长期随温度升高不断提前，在26℃时出现生物量峰值(图 1). 20℃时，0.30 mg/L以上磷浓度组的铜绿微囊藻叶绿素a浓度明显高于其他磷浓度组，鱼腥藻的叶绿素a浓度在0.50 mg/L磷浓度组为408 μg/L，达到生物量峰值，斜生栅藻的叶绿素a浓度在0.15 mg/L以上磷浓度组显著增加. 23℃时，0.30 mg/L磷浓度组的铜绿微囊藻叶绿素a浓度依然远高于其他磷浓度组，水华鱼腥藻和斜生栅藻在0.15 mg/L以上磷浓度组时的叶绿素a浓度明显增加，且出现明显差异，0.50 mg/L磷浓度组斜生栅藻达到生物量峰值，叶绿素a浓度为2894.81 μg/L. 26℃时，3种藻在0.15 mg/L以上磷浓度组生长较快，受磷浓度影响产生的差异依次减小：铜绿微囊藻>水华鱼腥藻>斜生栅藻，0.50 mg/L磷浓度组时铜绿微囊藻叶绿素a浓度达到峰值，为4414 μg/L.
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图 1 不同温度、磷浓度叠加作用下3种藻叶绿素a浓度的变化 Fig.1 The changes of chlorophyll-a concentrations of three algae under the additive effect of different temperatures and phosphorus concentrations |
通过单因素方差分析可见，3种藻之间对温度与磷浓度叠加作用的响应存在显著差异(P < 0.001). 3种藻对温度、磷浓度以及温度与磷浓度的叠加作用均存在显著的生长响应(P < 0.001).由各影响因子的偏η2可知，时间对3种藻的生长影响最大，温度和时间的交互作用对铜绿微囊藻和水华鱼腥藻影响最小，斜生栅藻则受温度影响最小，而磷浓度对3种藻生长的影响远高于温度，即随持续时间的增加，营养盐条件对不同藻类的生长影响较大.温度和磷浓度对3种藻的叠加效果具体表现为：水华鱼腥藻>铜绿微囊藻>斜生栅藻，但是对水华鱼腥藻的叠加效果仅体现在个别浓度.
2.2 不同温度、磷浓度叠加作用对3种藻生长速率的影响20℃时，铜绿微囊藻和水华鱼腥藻在0.50 mg/L磷浓度组生长速率最快，是0.30 mg/L磷浓度组的2倍左右，斜生栅藻因磷浓度不同而产生的生长速率之间的差异较不明显；23℃时，3种藻均是在高磷浓度组生长速率较快，铜绿微囊藻生长速率随磷浓度增加先增加后下降，水华鱼腥藻保持增加趋势，而斜生栅藻没有显著变化规律；26℃时，铜绿微囊藻在各磷浓度组间的差异显著(P < 0.05)，但水华鱼腥藻和斜生栅藻在高磷浓度组无明显差异(图 2).
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图 2 不同温度、磷浓度叠加作用下3种藻生长速率比较 Fig.2 The comparison of growth rate of the three algae under the additive effect of different temperatures and phosphorus concentrations |
生长速率差值反映了不同的增温幅度对藻类生长快慢的影响(图 3)，当温度由20℃升高3℃后，铜绿微囊藻的生长速率差值曲线为开口向下的抛物线状，水华鱼腥藻和斜生栅藻的生长速率差值曲线无明显规律；当温度由23℃升高3℃后，各磷浓度组铜绿微囊藻生长速率差值的增长均优于20℃增温3℃，水华鱼腥藻生长速率差值较20℃增温3℃条件下的差值变化快，斜生栅藻在0.30 mg/L磷浓度组生长速率差值增长最快，此时，铜绿微囊藻的生长速率差值曲线呈现逻辑斯蒂模式，水华鱼腥藻和斜生栅藻的生长速率差值曲线无明显规律；当温度由20℃升高6℃后，铜绿微囊藻随着磷浓度的升高生长速率差值增长加快，水华鱼腥藻在0.30 mg/L磷浓度组生长速率差值增加最快，斜生栅藻的生长呈衰亡趋势，此时，铜绿微囊藻的生长速率差值曲线呈现逻辑斯蒂模式，水华鱼腥藻和斜生栅藻的生长速率差值曲线无明显规律.
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图 3 不同温度增幅、磷浓度叠加作用下3种藻生长的比较 Fig.3 The comparison of growth difference of three algae under the additive effect of different increased temperatures and phosphorus concentrations |
Fv/Fm在一定程度上可以反映藻类生长的最大光合作用能力.随着温度升高，铜绿微囊藻的最大光化学量子产量Fv/Fm的下降时间节点不断提前，Fv/Fm总体表现为先迅速升高，最高为0.56，再缓慢下降至0.1~0.2后逐渐保持稳定，高磷浓度组的Fv/Fm受温度抑制明显；水华鱼腥藻的Fv/Fm在温度与磷浓度叠加作用下，基本保持稳定，各组间差异不显著，其Fv/Fm最高为0.36；斜生栅藻的Fv/Fm在低磷浓度组明显低于高磷浓度组，并且随温度升高下降的趋势增加(图 4). 3种藻的有效光化学量子产量Fv ′/Fm ′、光合利用率alpha变化结果与Fv/Fm相似.
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图 4 不同温度、磷浓度叠加作用下3种藻类的Fv/Fm的变化 Fig.4 The changes of Fv/Fm of the three algae under the additive effect of different temperatures and phosphorus concentrations |
春季形成蓝藻水华受多种因素的影响，湖泊富营养化是主要原因[21-22]，而全球气候变暖被认为是加剧蓝藻水华的重要因素之一[23]，两者间具有明显的叠加效应，并且不同藻类对这种叠加作用的响应方式不同[24-25].本研究发现，铜绿微囊藻、水华鱼腥藻和斜生栅藻生长速率对温度和磷的叠加作用呈现不同的响应模式：铜绿微囊藻对温度的叠加作用随着磷浓度的增加而呈逻辑蒂斯模式增长；水华鱼腥藻生长速率除在0.30 mg/L时受温度叠加作用比较明显外，其他磷浓度水平均没有显著的叠加效应；斜生栅藻在不同磷浓度水平下受温度叠加作用影响有较大波动，但无明显差异.
气候变暖使得富营养化的淡水湖泊中，微囊藻的分布范围变广且数量不断增加[26].王亚超等[27]研究发现在温度高于20℃时有利于微囊藻生长，并随着磷浓度增加而增加.室内多因子的模拟实验结果也表明，气候因子与营养盐浓度具有叠加效应，升高温度和添加磷对有毒微囊藻生长速率的促进程度远高于单因子实验组[28].本实验中随着磷浓度的升高，铜绿微囊藻的生长速率受温度的叠加作用不断增加，26℃时差异最大，并且呈现逻辑斯蒂增长模式，这在确证以前研究结果的同时，进一步揭示了其随温度和磷浓度增加的变化趋势. Rigosi等[29]研究发现高磷条件下，藻类生长受温度影响明显，低磷条件下，藻类生长则受营养盐影响比较明显，而微囊藻的生长过程对温度更敏感.本研究发现铜绿微囊藻不仅对温度的升高敏感，其对营养盐的增加同样敏感，这可能是其能够对两者叠加作用表现出逻辑斯蒂响应模式的重要原因.
水华鱼腥藻比较能够适应低温环境，常锋毅等[30]的研究显示鱼腥藻的最适生长温度在25℃左右，温度升高导致其生长速率明显下降，而且随着磷浓度的增加其生长速率明显加快.顾启华等[31]研究也发现鱼腥藻在高磷浓度时具有明显的生长优势，低磷是鱼腥藻生长的限制因子.由此可见，鱼腥藻对于温度的增加并不像铜绿微囊藻那样在较大范围内都呈现正响应，特别是在春末，气候变暖带来的温度升高可能并不会促进其扩张，反而导致峰值的过早消退.与温度相反，其对营养盐增加的响应则更为敏感，富营养化的加剧可能会促进其进一步扩张.
斜生栅藻是绿藻水华的常见种，是春季蓝藻水华形成过程中处于竞争地位的藻类之一[32].郑忠明等[33]研究发现栅藻在低温(22℃)时生长速率及生物量达到最大，随着温度的增加其生长速率逐渐降低，但是降低的幅度并不显著，因此可见栅藻对于温度的响应并不敏感.栅藻对磷的加富过程具有明显的响应，随着磷浓度的增加其生长速率明显加快[34].万蕾等[35]研究也发现，在贫营养条件下，栅藻和微囊藻能够互相促进生长，在富营养水体中，两种藻的竞争受氮磷比的影响，而在超富营养化水体中，栅藻容易形成优势.但是当温度升高与磷浓度增加叠加起作用时，特别是在本研究的温度范围内，温度升高使得其生长速率降低，而磷浓度升高导致生长速率增加，两者叠加可能是导致本研究中栅藻没有显著响应的原因.
光合作用是藻类生长发育的能量基础，藻类在进行光合作用时，其光能一部分用来进行光化学反应，推动光量子能量传递转换，一部分以热的形式进行非辐射能量耗散，还有一部分则以叶绿素荧光的形式进行辐射能量耗散.利用藻类叶绿素荧光则能够反映出其光合作用能力的变化[36-37].本实验研究发现，随温度升高，铜绿微囊藻Fv/Fm明显降低，斜生栅藻的下降幅度较小，而水华鱼腥藻无明显的变化规律，这可能是由于高温、高磷浓度条件下藻类快速分裂繁殖，导致单个细胞的色素无法积累，使得单个细胞的最大光合作用能力显著减弱所致[38]. 3种藻类光合特性的这种变化也印证了其对温度与磷叠加作用的响应趋势.
由此可见，水华鱼腥藻和斜生栅藻可能对营养盐的增加更为敏感，而铜绿微囊藻可能对温度的升高更为敏感.在富营养化或超富营养化湖泊中，铜绿微囊藻水华对于气候变暖的叠加作用将有更强的响应，因此，气候变暖可能对于富营养化湖泊中的铜绿微囊藻水华扩张有更大的促进作用.
气候变暖和富营养化的叠加作用促进春末蓝藻水华的加剧，基于铜绿微囊藻对这种叠加作用的强烈响应，在未来应对蓝藻水华问题的工作中，应区分引起蓝藻水华的藻类的种类，并更加有针对性的提出关于铜绿微囊藻水华的应对措施.同时，在这个叠加作用中，营养盐的变化起到更加基础的作用[39]，而营养盐作为可控因素，在气候变暖的条件下，蓝藻水华的控制亟需设定更低的营养盐阈值，只有更为严格的控制营养盐才能减缓甚至抵消气候变暖对富营养化的叠加作用.
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