2017, Vol. 29 
(2: 中国科学院大学, 北京 100049)
(3: 江苏省骆运水利工程管理处, 宿迁 223800)
(2: University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, P. R. China)
(3: Luoyun Management Division, Suqian 223800, P. R. China)
大型底栖动物一般指个体大于500 μm，生活史的全部或大部分时间生活在水体底部的无脊椎动物，主要包括节肢动物(水生昆虫、大型甲壳动物)、软体动物和环节动物等.大型底栖动物是淡水湖泊生态系统的重要组成部分，是鱼类的天然饵料，并且在物质循环和能量流动中都具有重要作用[1].此外，大型底栖动物生命周期相对较长，迁移能力较弱，易于采集和鉴定，且不同物种对环境变化的敏感性差异较大，群落结构往往会随着水质的变化而改变，因此被广泛应用于生物监测和水质评价[2-4].
骆马湖位于江苏省北部(34°00′~34°14′N，118°04′~118°18′E)，面积为290 km2，容积为9.18×108 m3，汇水面积约1300 km2，是淮河流域第3大淡水湖泊、江苏省第4大淡水湖泊，为宿迁、徐州两市共辖[5].骆马湖北面通过运河与山东南四湖相连，南与洪泽湖相连，继而与长江水系相通，入湖河流主要有沂河水系，南四湖水系和邳苍地区共40多条支流；出流有3处，一经嶂山闸入新沂河，一经皂河闸入中运河，一经杨河滩闸入六塘河.骆马湖属典型的过水性湖泊，具有供水、防洪、排涝、灌溉、养殖、航运及旅游等多种功能；更为重要的是，骆马湖作为南水北调东线工程重要的调蓄湖泊和输水通道，在调水过程中，其水质状况、生态环境健康水平直接关系到调水的成效[6-8].历史上骆马湖生态环境保持着良好的状态，然而随着近几十年来社会经济的发展，湖泊环境遭到较大的干扰，如近10年来大规模采砂活动，对骆马湖的生态环境造成极大影响，湖泊健康有恶化趋势.因此，有必要对骆马湖生态环境开展长期监测.过去对骆马湖水生态有少量的研究，但多集中于水生高等植物和浮游生物方面以及少量的底栖动物资源型调查工作或单从理化参数方面阐述水质情况，且时间尺度相对较短，有限的研究仅集中于骆马湖局部区域，不足以完全反映湖泊的实际情况[9-14].为此，本研究于2014年1 12月对骆马湖的大型底栖动物和水质进行为期一年的监测，旨在阐明骆马湖底栖动物群落结构特征和水质状况，以期为骆马湖生态环境保护与管理提供科学数据支撑.
1 材料与方法 1.1 采样点布设与样品采集根据骆马湖的形态特征、水产养殖、采砂和水生植被分布等设置10个监测点(图 1).采样时间为2014年1 12月，每月1次.大型底栖动物样品的采集使用1/20 m2改良彼得森采泥器，每个监测点采集3次.泥样经60目尼龙筛洗净后，在白瓷盘中逐一将底栖动物拣出.标本用7 %福尔马林溶液保存，绝大部分物种鉴定到种，少数种类鉴定至属或更高的分类单元[15-17]，鉴定后进行计数和称重并换算成每平方米的密度和生物量.
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图 1 骆马湖监测点位分布 Fig.1 Location of sampling sites in Lake Luoma |
利用YSI 6600 V2型多参数水质监测仪现场测定水温(WT)、pH值、浊度(NTU)、溶解氧(DO)浓度、电导率(Cond)等指标.水深(WD)和透明度(SD)分别利用Speedtech测深仪和塞氏盘现场测定.用5 L的采水器采集表层、中层和底层水样，并现场混匀后取5 L水样冷藏带回实验室分析水质指标，包括总氮(TN)、溶解态总氮(TDN)、硝态氮(NO3--N)、亚硝态氮(NO2--N)、铵态氮(NH4+-N)、总磷(TP)、溶解态总磷(TDP)、正磷酸盐(PO43--P)、高锰酸盐指数(CODMn)和叶绿素a(Chl.a)浓度. TN和TDN浓度采用过硫酸钾消解紫外分光光度法测定，NO3--N浓度采用酚二磺酸分光光度法测定，NO2--N浓度采用对氨基苯磺酰胺-萘乙二胺分光光度法测定，NH4+-N浓度采用纳氏试剂比色法测定，TP和TDP浓度采用钼酸铵分光光度法测定，CODMn浓度采用高锰酸盐滴定法测定，PO43--P浓度采用磷钼蓝分光光度法测定，Chl.a浓度采用热乙醇萃取分光光度法测定[18].
1.2 数据分析 1.2.1 水环境与大型底栖动物群落特征根据生境特征将骆马湖10个监测点分为3个区域，监测点S2为主采砂区，称之为采砂区域；监测点S7、S8、S9水草相对茂盛，称之为植被区域；其他点位均受到人类采砂、围网养殖等活动一定程度的干扰，称之为其他区域.利用SPSS 19.0对不同的区域的水质理化参数等进行差异性分析，若数据满足正态性、独立性和方差齐性，则采用单因素方差分析；若数据满足正态性和独立性但不满足方差齐性，利用Welch矫正的方差分析；若不满足参数检验前提条件，则用非参数Kruskal-Wallis检验.多重比较方法的选择根据数据是否满足方差齐性采用LSD (the least significant difference)检验或GH(Games-Howell)检验.
优势度(Y)的计算公式为：
| $ Y = \left( {{n_i}/N} \right) \cdot {f_i} $ | (1) |
式中，fi为物种i在采样点中的出现频率，ni为第i个物种的密度，N为大型底栖动物群落总密度. Y > 0.02时，定为优势种[19].
Shannon-Wiener指数(H′)的计算公式为：
| $ H' = - \sum {{P_i}} \cdot \ln {P_i} $ | (2) |
式中，Pi为物种i的个体数ni占总个体数N的比例.
Margalef物种丰富度指数(dM)的计算公式为：
| $ {d_{\rm{M}}} = \left( {S - 1} \right)/\ln \;N $ | (3) |
Pielou均匀度指数(J′)的计算公式为：
| $ J' = H'/\ln \;S $ | (4) |
式中，S为大型底栖动物群落总物种数，N为大型底栖动物群落总个体数[20].
1.2.2 水质评价结合综合营养状态指数、《地表水环境质量标准》(GB 3838-2002)和水质生物学指数综合评价骆马湖水质(表 1).
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表 1 水质生物学指数和综合营养状态指数的评价标准 Tab.1 The evaluation standard of biological indices and comprehensive trophic level index |
综合营养状态指数的计算公式为[21]：
| $ TLI\left( {\sum {} } \right) = \sum\limits_{j = 1}^m {TLI\left( j \right)} \cdot {W_j} $ | (5) |
式中，TLI(∑)表示综合营养状态指数; TLI(j)代表第j种参数的营养状态指数; Wj为第j种参数的营养状态指数的相关权重，本次的营养状态参数包括TN、TP、Chl.a、SD和CODMn，权重分别为0.179、0.188、0.266、0.183和0.184.
生物学污染指数(biological pollution index，BPI)的计算公式为[4]：
| $ BPI = \lg \left( {{N_1} + 2} \right)/\left[{\lg \left( {{N_2} + 2} \right) + \lg \left( {{N_3} + 2} \right)} \right] $ | (6) |
式中，N1为寡毛类、蛭类和摇蚊幼虫个体，N2为多毛类、甲壳类、除摇蚊幼虫以外其他的水生昆虫个体数，N3为软体动物个体数.
BPI指数、Shannon-Wiener指数和TLI(∑)指数的评价标准见表 1[3].
2 结果 2.1 环境因子特征与水质理化评价 2.1.1 环境因子特征3个区域的水深、SD、TN浓度、PO43--P浓度差异显著(P < 0.05)，采砂区域的平均水深是4.93 m，显著高于植被区域(P < 0.01)，但SD显著低于植被区域和其他区域(P < 0.05).植被区域TN浓度为1.05 mg/L，显著低于采砂区域和其他区域(P < 0.05)，TDN和NO3--N浓度也表现出类似的趋势，NH4+-N浓度较低，3个指标在不同区域间均无显著差异. TP和TDP浓度在不同区域间差异不显著，但植被区域PO43--P浓度(1.96 μg/L)显著低于采砂区域和其他区域(P < 0.05). CODMn和Chl.a浓度在不同区域间差异不显著(表 2).
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表 2 骆马湖不同区域主要水质参数* Tab.2 Main water quality parameters of different regions in Lake Luoma |
骆马湖综合营养状态指数年平均值为45.62±4.37，为中营养水平.秋季(9-11月)综合营养状态指数平均值最高，为50.13±3.30，处于轻度富营养状态；夏季(6-8月，47.15±7.07)、春季(3-5月，42.28±4.46)和冬季(12-2月，43.99±4.08)均为中营养水平.骆马湖营养水平在4-7月和7-12月分别对应明显的上升和下降过程，全年营养水平处于中营养-轻度富营养. 10个监测点的综合营养状态指数平均得分最高值出现在S4，最低值出现在S9，各监测点均属于中营养水平，但接近轻度富营养(图 2).基于NH4+-N、TN、TP和CODMn的监测结果，根据GB 3838 2002标准，TN不参评时，骆马湖水质为Ⅱ~Ⅳ类，而TN参评时水质为Ⅲ~劣Ⅴ类，表明TN是现阶段骆马湖的主要污染物.
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图 2 骆马湖综合营养状态指数的时空格局 Fig.2 Spatial-temporal pattern of comprehensive trophic level index in Lake Luoma |
共采集到大型底栖动物41种，其中环节动物8种，软体动物15种，节肢动物18种.铜锈环棱螺平均密度最高(16.89 ind./m2)，其次是苏氏尾鳃蚓(13.61 ind./m2)和霍甫水丝蚓(8.28 ind./m2).出现频率最高的是苏氏尾鳃蚓(0.542)，其次是铜锈环棱螺(0.483)和霍甫水丝蚓(0.325).平均生物量最高的是铜锈环棱螺(29.035 g/m2)，占绝对优势，其次是中国圆田螺(1.105 g/m2)和长角涵螺(0.870 g/m2).优势度分析表明铜锈环棱螺、苏氏尾鳃蚓、霍甫水丝蚓、长角涵螺是现阶段的优势种(表 3).
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表 3 骆马湖大型底栖动物种类、密度和生物量、出现频率和优势度* Tab.3 Species, density, biomass, frequency of occurrence and dominance index of macrozoobenthos in Lake Luoma |
骆马湖大型底栖动物的年均密度和年均生物量分别为77.19±43.59 ind./m2和37.62±28.31 g/m2，生物量与密度的空间分布格局类似，最高值均出现在西北湖区的S1点位，最低值均出现在采砂区域(S2点位)，且生物量和密度的高值多处于湖泊四周监测点位，湖心区相对较低(图 3).从不同类群所占比重可以看出，密度方面，腹足纲和寡毛纲是优势类群，昆虫纲也占据一定比重，年均密度分别为28.67±29.56、24.81±17.29和16.39±12.62 ind./m2，三者共同主导了底栖动物密度的空间变化.采砂区域的优势类群与其他监测点位不同，为蛭纲和多毛纲(占该点位总密度的51 %).由于软体动物个体相对较大，其主导了生物量的空间变化，主要为腹足纲，年均生物量为32.07±29.89 g/m2；双壳纲的分布均匀程度较差，一些监测点未发现双壳纲(S4、S5、S8、S9点位)，只在部分监测点位占主导地位，其年均生物量为5.03±8.59 g/m2.其他类群由于个体相对较小，对骆马湖底栖动物生物量空间格局的影响很小.
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图 3 骆马湖大型底栖动物平均密度与平均生物量的空间分布格局 Fig.3 Spatial patterns of average density and biomass of macrozoobenthos in Lake Luoma |
骆马湖大型底栖动物平均密度以冬季最高(104.22±143.66 ind./m2)，其次是春季(80.44±88.58 ind./m2)，夏季(63.33±66.71 ind./m2)和秋季(60.78±44.40 ind./m2)相差不大.平均生物量的最大值出现在夏季(47.56±77.98 g/m2)，其次是冬季(45.52±75.68 g/m2)和春季(34.71±44.61 g/m2)，最小值出现在秋季(22.71±30.10 g/m2)(图 4).从类群组成上来看，腹足纲、昆虫纲和寡毛纲是各季度优势类群，昆虫纲和寡毛纲主导了平均密度的季节变化.腹足纲和双壳纲由于个体较大，是平均生物量的绝对贡献者，所占比例约为98 %，主导了平均生物量的季节变化.
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图 4 骆马湖大型底栖动物平均密度与平均生物量的季节变化 Fig.4 Seasonal composition variation of average density and biomass of macrozoobenthos in Lake Luoma |
骆马湖大型底栖动物各个监测点的Shannon-Wiener指数平均值为0.87±0.29，最高值出现在S10点位，最低值出现在S2点位. Margalef指数平均值为0.56±0.37，最高值出现在S10点位，最低值出现在S2点位. Pielou指数得分平均值为0.22±0.08，S10点位最高，S2点位最低. 3种多样性指数在不同区域间差异显著，多重比较结果表明植被区域和其他区域的大型底栖动物多样性均显著高于采砂区域(表 4).
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表 4 骆马湖不同区域底栖动物多样性指数* Tab.4 Diversity index of macrozoobenthos of different regions in Lake Luoma |
Shannon-Wiener多样性指数显示骆马湖各个监测点水质为中度重度污染水平，S2点位的Shannon-Wiener多样性指数仅为0.14，显著低于重度污染的阈值1，多样性指数极低，很可能是采砂对底质的破坏造成的. BPI指数介于0.34~1.56之间，平均值为0.88±0.38，除S2和S9点位低于0.6(轻度污染)，其他监测点均处于中度污染水平，根据BPI指数评价标准，骆马湖水质处于轻度中度污染水平(图 5).
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图 5 骆马湖各监测点位的Shannon-Wiener和BPI指数 Fig.5 Shannon-Wiener and BPI indices of the 10 sampling sites in Lake Luoma |
近年来人类活动对骆马湖的干扰强度不断增加，导致环境条件恶化，引起底栖动物群落发生变化.历史上曾对骆马湖底栖动物进行过数次调查：1976年调查的总生物量为288.20~338.90 g/m2；1997年为90.60 g/m2；1998年为86.00 g/m2，种类为26种; 2005年由于发现大量河蚬，生物量达571.10 g/m2；2007年的调查发现优势类群为双壳纲和腹足纲[22]；2011年调查显示铜锈环棱螺为第一优势种，未发现河蚬[23].本次调查共发现大型底栖动物41种，年均密度和年均生物量分别为77.19±43.59 ind./m2和37.62±28.31 g/m2.前3位优势种为铜锈环棱螺、苏氏尾鳃蚓和霍甫水丝蚓，均为富营养耐受种，未发现河蚬.环棱螺属种类耐污能力较强，生态幅宽，对污染敏感度较低，能栖息于多污性和中污性水体[24].苏氏尾鳃蚓和霍甫水丝蚓更常大量出现于富营养化严重的水体，如武汉东湖重污染区以及太湖梅梁湾，霍甫水丝蚓均占据绝对优势[25-26]，主要原因是其能耐受有机物分解时造成的沉积物水界面低氧甚至缺氧环境，而其他很多种类往往受到抑制[27].
与历史研究结果相比[22-23]，大型底栖动物群落结构变化显著，第一优势类群由双壳纲变为腹足纲，出现了河蚬大面积消失的现象，可能有以下两方面的原因：一方面，随着周边地区工农业生产的发展和人口压力的加剧，工业废水、生活污水和农业面源污染大量增大，尤其是大面积围网养殖，导致富营养化程度不断提高，水体底层可能会出现低氧甚至缺氧环境，而河蚬喜好砂质淤泥底质，对低氧环境的耐受性较差，低氧条件会对河蚬的生存造成负面影响[28].另一方面，近10年大规模采砂可能是另一个重要影响因素.根据调查结果，高强度的采砂活动改变了原来的湖盆形态，骆马湖北部大部分区域深度都大于10 m，且在湖底形成了许多深浅不等的沙坑，沉积物结构受到严重破坏，部分采砂区无任何底栖动物和水生植物，“水下荒漠”日益严重.采砂区域透明度显著低于另外两个区域，这会对水下光照和溶解氧等生境条件产生负面影响，将严重限制滤食性底栖动物的生存[29]，另外由于采砂造成的水柱中大量无机悬浮颗粒物和沉积物有机质含量的大幅度降低也会对河蚬的生存产生消极作用.底栖动物的食物来源主要为有机碎屑、藻类和微生物，有机碎屑是多数底栖动物的主要食物来源，比如寡毛类的有机碎屑占胃、肠含物体积的比例一般大于80 % [30]，河蚬一般为滤食者，但在水体中食物不充分的时会利用斧足获取沉积物中有机颗粒物为食，因此采砂区域沉积物低有机质含量也对河蚬的密度有抑制作用[31].低有机质含量的底质无法支撑复杂的底栖动物食物网结构和较高生物量，造成湖泊底栖动物群落结构的改变和群落多样性的显著降低.
3.2 水质评价综合营养状态指数显示骆马湖水质总体处于中营养水平.同流域的洪泽湖和山东南四湖近年来已达到富营养水平[32-33]，骆马湖营养水平相对较低.洪泽湖属于大型浅水湖泊，表现为风浪扰动的沉积物再悬浮作用尤为强烈，且洪泽湖营养状态指数的主控因子是悬浮物和透明度[34]，因此内源释放可能是其营养状态较高的重要原因；南四湖较高的营养状态可能和工农业污染以及围网养殖等人类活动的关系更为密切[35].本次骆马湖所有监测点的TLI平均得分均不超过50，均处于中营养水平；围网区的监测点(S1、S4和S10点位)TLI得分相对较高，接近轻度富营养水平；最低值出现在西南湖区(S9点位)，这可能与该区域丰富的水生植物对水质的净化作用有关[36-37].
BPI指数对骆马湖水质的评价结果为轻度中度污染，而Shannon-Wiener指数的结果为中度重度污染，两种生物学水质评价指数在部分点位存在不一致性，尤其是采砂区域的S2点位，该监测点Shannon-Wiener多样性指数仅为0.14，属于重度污染，而BPI指数结果为轻度污染. BPI指数的计算过程是将大型底栖动物按照耐污能力分成3个水平：耐污种、中度耐污种和敏感种，将耐污种的密度经过对数转换后作为分子，中等耐污种和敏感种密度进行对数转换并求和作为分母，求得的比值用来评价水质优劣，其实质就是利用耐污种(如寡毛类、摇蚊类幼虫)的分布情况来评价水环境质量，相对适用于水质有机污染评价[38]. S2点位位于北部主采砂区域，该区域全年未发现寡毛类，只发现了极少量的摇蚊幼虫，耐污种数量极少.研究表明，沉积物中的有机质为多数寡毛和摇蚊类的主要食物来源[30]，且沉积物粒径过大导致寡毛类密度显著降低[39]，结合沉积物分析结果得出采砂区域耐污种数量极少的原因并不是水质优良，而是采砂活动改变了底栖动物的生境，破坏了生物的庇护场所，减少了其食物来源，使颤蚓类、摇蚊类难以生存，可见骆马湖区使用涉及耐污种密度的生物学评价指数判断采砂相关区域的水质情况可能会低估实际的污染水平，BPI指数并不一定适用于骆马湖所有区域的生物学评价；采砂区域的Shannon-Wiener等生物多样性指数显著降低，也不是完全由于水质污染造成的.多样性指数能够较好地反映采砂区域生态系统的健康水平，但是对其水质情况的评估可能也有一定的局限性，因此采砂区域水质的评估需要更好地结合水质理化评价等多方面的结果.综合水质理化参数、水质生物学指数得出骆马湖水质处于中营养状态，总体属于中度污染.需要注意的是，结合底栖动物的历史数据，耐污能力较强的物种逐渐成为骆马湖的优势类群，反映了该湖泊富营养化和污染水平有加剧的趋势，且大规模的采砂活动对骆马湖生态系统的破坏极大，造成了部分水域水底“荒漠化”，湖泊健康水平恶化趋势明显，作为南水北调东线工程重要的调蓄湖泊以及饮用水源地和重要的水产养殖基地，防治湖泊富营养化和无序采砂的相关工作不容懈怠.
致谢: 感谢江苏省骆运水利工程管理处在野外采样中的帮助.| [1] |
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