2018, Vol. 30 
(2: 苏州市环境监测中心, 苏州 215004)
(2: Suzhou Environmental Monitoring Centre, Suzhou 215004, P. R. China)
饮用水中的嗅味问题是公众十分关注的问题，也是世界上水环境研究的热点问题.太湖是苏州、无锡等城市的重要水源地，近十几年来，由于夏季出现严重的微囊藻水华，伴随着总体水质的恶化，水中时常出现土味和腥味等异味，引起了人们的普遍关注.藻类是水体中多种嗅味物质的来源之一，藻类在生长过程中分泌以及死亡后细胞裂解释放多种具有各种味道的物质，包括水果味、泥土味、鱼腥味和青草味等[1-2]. 2-甲基异莰醇(2-methylisoborneol，MIB)和土臭素(geosmin，Geo)是最常见的导致饮用水产生嗅味的(土味、霉味)物质(嗅觉阈值浓度分别仅为9和4 ng/L)[3-4]，太湖水体中主要出现的也是这2种物质.以前的研究分析已发现，太湖中高浓度MIB和Geo的出现与微囊藻水华的发生时间高度重叠，主要出现在5-9月[5-9]，因此，占水华生物量90 %以上的微囊藻与2种嗅味物质是否存在因果关系为人们所关注.已报道的大部分研究认为微囊藻并不在产MIB和Geo的蓝藻之列[10-11]，但也有研究显示[12]在微囊藻培养物中测得较高浓度的MIB.由于蓝藻的次生代谢具有复杂的多样性，有必要进一步通过本土藻株的研究确认微囊藻与这些嗅味物质的关系.同时，水华发生过程伴随着部分藻体死亡，也有必要弄清微囊藻藻体腐败过程是否会是这些嗅味物质的直接来源.另一方面，除了微囊藻外，水华中也含有鱼腥藻等其他蓝藻种类，同时还伴生有少量绿藻和硅藻，这些藻类对太湖水体的嗅味有怎样的贡献都是有待弄清的问题.
国内外已有很多关于湖泊河流水体中异味物质与藻类相关性的研究报道，但很多报道是基于野外调查的数据，分析异味物质与藻之间的关系.由于自然生态系统的复杂性，这些调查结果难以确认产生异味物质的藻类.通过分析实验室纯培养的藻株，可以确定它们产异味物质的特性，然而，由于自然水体中绝大部分种类是难以分离培养的，不同水体中藻类的生理状态(生态类型)也存在一定的差异，所以虽然已有不少研究确定了一些藻株产嗅味物质的特性[10-11]，但对于不同地域的水体，还必须通过分析土著藻株，才能得出较准确的结论.本文从太湖和邻近水体中分离培养了一些水华常见种类，测定了实验室纯藻株培养物产嗅味物质的特性，并结合天然水华样品的分析，讨论了太湖主要嗅味物质MIB和Geo的来源，旨在为饮用水水质的管理提供科学依据.
1 实验材料及方法 1.1 实验藻株为探明水华相关的常见藻类产嗅味物质的特点，本实验以太湖、南京小水体中分离的微囊藻为主，结合模式藻株，选择了夏季水体中常见的蓝藻门、绿藻门和硅藻门的代表性种类为材料，用于分析各门类产嗅味物质的特点.本研究所用的藻株及来源见表 1.
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表 1 实验用藻株 Tab.1 Strain list in the experiment |
除了硅藻采用硅藻培养基DM[13]以外其余藻类均采用BG-11培养基培养.藻类在28℃、白色日光灯3000 lux连续光照下静置培养，每天间隙摇动数次.
藻类培养至对数生长期(接种培养8~10 d，OD700为0.5~0.8)，藻液每10 ml加1 ml 3 g/L的CuSO4溶液保存，采用已灭菌的0.45 μmol/L醋酸纤维滤膜过滤去除细胞后测定水样的嗅味物质.
1.3 微囊藻水华腐败实验捞取太湖水体表层含浓稠微囊藻水华的水样用于腐败实验.好氧腐败处理：取微囊藻水华样品50 ml放入灭菌的250 ml锥形瓶中，置于光照摇床150转/min摇动培养，光照强度500 lux，温度30℃；厌氧腐败处理：取100 ml蓝藻水华样品，置于灭菌的大试管中，用塑料膜包裹封口，置于30℃下处理；上述处理持续10 d后离心取上清液测定嗅味物质.
1.4 嗅味物质测定采用顶空固相微萃取、气质联用的方法进行定性定量测定[14].主要测定4种藻类产生的常见嗅味物质：2-甲基异莰醇(MIB)、土臭素(Geo)、β-柠檬环醛(Cyc)和β-紫罗兰酮(Ion).
顶空固相微萃取：取10 ml水样置于20 ml的广口瓶中，加入3 g烘好后的氯化钠，在60℃下预平衡5 min后，萃取30 min.在250℃下热解析3 min后进样.
气相色谱：DB-5 ms(30 m×0.25 mm×0.25 μm)色谱柱，载气为氦气，恒流模式，流量1.0 ml/min.柱温：50℃保持2 min，以8℃/min升至160℃，再以20℃/min升至280℃保持3 min.进样口温度250℃，质谱接口温度250℃.不分流进样，进样时间3 min.
质谱：EI离子源，能量70 eV，温度230℃；四级杆温度150℃；2, 4, 6-TCA-D5内标物质的保留时间是1 min，定量离子是215.
2 结果分析 2.1 不同门类藻产生的嗅味物质对分离纯化培养的14株水华发生期间常见的藻类进行异味物质分析，结果如图 1所示.包括微囊藻在内的8个蓝藻藻株仅检测出Cyc和Ion；4株绿藻仅产生极少量的嗅味物质；4株硅藻培养物中检出不同浓度的Geo，最高浓度达109 ng/L.然而在所有的藻株中均却未检出MIB.
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图 1 不同藻株产嗅味物质的特性 Fig.1 Odor compounds produced by algal strains |
为进一步确认太湖蓝藻水华主要种类——微囊藻产嗅味物质的特性，又对分离自太湖的5株微囊藻(W0~W4)和一株源于中国科学院水生生物研究所淡水藻种库的微囊藻FACHB315进行分析，与上述结果相同(表 2，其中的L1~L3为图 1中藻株的重复实验)，所有这些本土微囊藻藻株均不产生MIB和Geo，仅仅产生Cyc和Ion，这与文献已报道的研究结果一致[15-16].但Cyc和Ion是具有高嗅觉阈值的芳香味物质，并不是导致太湖水体嗅味的主要物质.
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表 2 几株微囊藻产生的嗅味物质(ng/L) Tab.2 Odor compounds produced by Microcystis strains |
为进一步探寻太湖水体中MIB和Geo与微囊藻水华的关系，2015年夏季对出现显著嗅味的某取水口进行了采样，相距约500~1000 m的3个采样点分别为SSC1(31°18′37″N，120°16′19″E)、SSC2(31°18′28″N，120°15′43″E)和SSCN(31°17′14″N，120°16′19″E).采样时水面可见显著漂浮的微囊藻水华，样点的基本水质参数和微囊藻细胞密度见表 3.测定结果表明，3个样点水体中存在较高浓度的MIB和Geo(图 2).比较SSC1和SSC2水样，二者的藻密度和其他水质参数基本相同，但MIB浓度却相差甚远，取水口南侧样点(SSCN)的微囊藻细胞密度明显低于SSC1和SSC2点位，但MIB浓度却显著高于SSC2水样(图 2).由此可见水体中MIB浓度与微囊藻细胞密度并无直接关系.对Geo的测定也呈现出类似的结果(图 2b)，其浓度与藻密度未见相关性.这些数据与上述实验室培养物的测定结果吻合，显示了微囊藻与太湖水体中MIB和Geo的出现不存在直接的相关性.
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图 2 太湖水样中的MIB和Geo浓度 Fig.2 MIB and Geo concentrations in water samples of Lake Taihu |
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表 3 几个采样点的微囊藻细胞密度和水质参数 Tab.3 Microcystis concentration and water quality in sampling sites |
已有的调查数据显示[17]，高浓度MIB的出现虽然总体上与微囊藻水华的发生存在时间上的吻合(5-9月)，但二者的浓度变化并不完全一致：一方面在7月的水华高峰期MIB出现一个显著的浓度低谷，使水体中MIB浓度曲线呈明显的M型；另一方面仅到了9月底，MIB浓度就迅速降低到了很低的水平，而此时微囊藻水华依然处在较高浓度.这些现象均表明了微囊藻与太湖水体的嗅味物质没有直接关系.
2.3 水华腐败过程对嗅味物质的影响水华发生期间通常伴随一定量微囊藻细胞的死亡，死亡裂解的藻细胞会为附生的微生物提供营养，从而产生嗅味物质.为了分析水华在自然腐败过程中是否会产生MIB和Geo，以天然水华样品为材料，在实验室内模拟了水华腐败的过程.腐败过程模拟设置了好氧(有光)和厌氧(黑暗)2种腐败环境.结果表明，无论是好氧还是厌氧条件下，腐败一段时间后2种嗅味物质浓度都显著降低，特别是在好氧环境条件下，2种嗅味物质的浓度几乎降至0(图 3).这一结果显示，微囊藻水华腐败的过程，并不会直接产生MIB和Geo，相反一些微生物的生长，特别是好养菌的代谢会分解这些嗅味物质.
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图 3 水华腐败前、后MIB和Geo的浓度变化 Fig.3 MIB and Geo concentrations before and after bloom decay |
鱼腥藻是太湖中常见的种类，2015年12月末无锡等地的局部水域出现了鱼腥藻水华，对水华区域的3个样品DY1、DY2和DY3(样点相距约50 m)的分析结果显示，MIB浓度最高达到了2626 ng/L(表 4).对这一水样中的鱼腥藻用太湖原水在实验室内维持培养了6个月(无法分离培养，在维持培养过程中藻逐渐死亡)，测得的培养液中MIB浓度始终维持在1000 ng/L以上(数据未列出).由于有氧条件下MIB可被水样中许多细菌分解，长期维持培养的样品中一直存在如此高浓度的MIB，理应是藻不断产生的结果.因此，鱼腥藻可能对太湖水体中的MIB有一定的贡献.
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表 4 冬季鱼腥藻水华水样的嗅味物质(ng/L) Tab.4 Odor compounds of Anabaena bloom in winter |
夏季太湖水华发生期间，鱼腥藻属也是常见的伴生种类.根据2014年8月至2015年8月太湖某典型样点MIB浓度与鱼腥藻细胞密度变化统计结果显示，鱼腥藻属细胞密度与MIB浓度的变化趋势相似(图 4)，这一现象也提示，鱼腥藻可能是太湖水体MIB的重要来源. Izaguirre等[10]研究指出，鱼腥藻是MIB和Geo的典型生产者，Wang等[18]也从乌克兰鱼腥藻(Anabaena ucrainica)中分析鉴定出了Geo合成基因，但在本研究测定的样品中却并未发现鱼腥藻产生Geo.这一结果也显示了不同地域的藻类产嗅味物质的特性有较大的差异.
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图 4 太湖某取水口鱼腥藻密度与MIB浓度的周年变化 Fig.4 Annual variation of cell density of Anabaena and MIB concentration of a water intake in Lake Taihu |
为进一步验证鱼腥藻产MIB的能力，需对纯培养鱼腥藻进行产嗅味物质研究，但由于未能成功分离培养太湖的鱼腥藻藻株，故以模式藻株Anabaena sp. PCC7120为材料进行了实验.然而实验的结果显示，不论是新鲜培养物(指数生长期)还是久置的培养物(稳定期)，也不论是有氮培养还是无氮培养，所有条件下均未测定出MIB和Geo(数据未列出)，与Suurnäkki等[19]对两株鱼腥藻的研究结果一致.这些结果显示：嗅味物质的产生不仅仅有属种的特异性，更具有藻株的差异.
3 讨论 3.1 微囊藻与嗅味物质的关系藻类与饮用水中嗅味物质的关系，是国内外广泛关注的问题，已有研究表明，各个门类的藻类可能会产生不同的嗅味物质，水体中的MIB和Geo主要源于蓝藻和放线菌[20]，束丝藻(Aphanizomenon)、浮丝藻(Planktothrix)、伪鱼腥藻(Pseudanabaena)和聚球藻(Synechococcus)属等都可产生MIB和Geo，而微囊藻属并不产生这2种物质[21].但可能是由于大部分野外藻株难以分离的缘故，对同一个属不同种类开展的筛查研究相对较少.微囊藻属是导致蓝藻水华的重要种类，从产生微囊藻毒素(MCs)的能力来看，不同的藻株产生MCs种类和产量有很大的差异.由此可见，作为原核生物的蓝藻，在次生代谢产物上具有复杂的多样性.虽然过往的文献报道中，微囊藻属并不在产MIB和Geo的蓝藻之列，但Zhang等[22]在一株铜绿微囊藻的培养物质中测定出了MIB和Geo.虽然作者将微囊藻衰亡期的MIB和Geo浓度增加归结为伴生的放线菌产生，但对新鲜培养物中浓度高达308 ng/L的MIB来源并没有给出合理的解释.本研究通过11株微囊藻培养物和野外水华样品测定的数据分析，进一步验证了太湖水体中的MIB与Geo并非微囊藻代谢产生；另一方面，天然微囊藻水华的腐败无论是在好氧还是厌氧条件下，MIB和Geo浓度均显著降低，这一结果说明，微囊藻附生菌中可产MIB的放线菌并不能直接以腐败藻为“培养基”，大量生长繁殖合成MIB和Geo，这一数据结果也不同于Zhang等[22]的结果.上述这些研究结果表明，微囊藻与水体中的MIB和Geo没有直接的关联.微囊藻水华中虽然有较高浓度的Cyc和Ion，但Cyc和Ion是两种嗅味阈值较高、带芳香味的物质，测得的结果大多并未达到嗅味阈值浓度，因此通常并不会导致异味.
除了藻类外，水体中许多异养微生物也是MIB和Geo的来源[1]，虽然在本文的实验中微囊藻水华样品中的细菌(包括微囊藻附生菌和周际水体中的细菌)并未产生MIB和Geo，但在天然水体中通常都具有非常丰富的产嗅味物质微生物类群，蓝藻水华的细胞死亡、裂解可为这些异养微生物提供丰富的有机物营养，为它们的大量繁殖和嗅味物质的合成提供物质基础.因此，微囊藻水华虽然不是MIB和Geo的直接生产者，但依然可能是水华发生期间水体嗅味物质浓度较高的重要原因之一.
3.2 硅藻培养物中测定出Geo的分析很多调查发现，一些湖泊和河流中硅藻与MIB/Geo浓度存在明显的相关性，但硅藻是否直接产Geo似乎是一个尚无定论的问题. Olsen等[23]指出，目前关于硅藻(无菌藻株)与异味物质关系的研究仅有Sugiura等[24]的研究，结果显示实验室无菌培养的硅藻不产MIB和Geo，因此一般认为与硅藻相关的Geo源于伴生的放线菌.但这一研究似乎并不能说明所有的硅藻都不产生Geo.
Juttner[25]对采集的底栖硅藻进行了细胞内容物的测定，测得其Geo浓度相对较高；Schafran[26]在AWWA Water Quality and Research Committee 2016年3月的报告中指出，产生MIB和Geo的硅藻包括星杆藻(Asterionella)和小环藻(Cyclotella).李继影等[17]对太湖某饮用水源的数据分析显示，2013年全年MIB和Geo浓度均与硅藻浓度呈高度正相关.因此，硅藻是否产MIB和Geo有待更多的研究去证实.
本研究中采用的硅藻藻株虽然是纯培养藻种，但无法排除存在附生的产Geo放线菌，因此硅藻培养物中的Geo不能排除是附生放线菌的产物.即便如此，本文的测定结果依然可以说明：硅藻与Geo的出现密切相关.
3.3 鱼腥藻产MIB的分析Qi等[27]对全太湖的调查分析显示颤藻(Oscillatoria)可能是MIB的来源，但对于水华发生水域，鱼腥藻的生物量更大，在太湖某些区域往往和微囊藻同为水华的重要组成[28].因此鱼腥藻对水华发生区域高浓度MIB的出现应该有更大的贡献.刘洋[29]采用分子标记的方法对2009-2010年太湖水样中水华鱼腥藻时空分布进行了分析，结果显示在不同湖区都普遍存在丰富的鱼腥藻，密度最高值达4×107 cells/L.近年来由于加强了对太湖污染的治理，部分水域总氮水平显著降低，具有固氮能力的鱼腥藻密度有显著增加的趋势，部分水域甚至发生鱼腥藻水华，因此，鱼腥藻产异味物质对饮用水源的影响更应值得关注.
3.4 产嗅味物质藻株的特异性从已报道的文献来看[11, 19, 26]，不同藻株嗅味物质产生的能力是完全不同的，无法通过简单的藻种鉴定来确定其是否产嗅味物质.仅以鱼腥藻为例来看，文献的报道有的藻株只产MIB，有的藻株只产Geo，有的藻株两种都产生，也有藻株两种都不产生(如本研究中测定的藻株PCC7120).因此必须通过纯化培养，结合产异味物质基因的分析进行确认[18-19].然而由于自然界中大部分藻株的分离培养都很困难，特别是要排除附生菌的干扰，需采用无菌藻株进行分析.因此，要完全弄清藻类与嗅味物质的关系还需要大量的研究.
对于放线菌和粘细菌合成MIB和Geo的代谢途径目前已有了较深入的研究，基于这些代谢途径的分析，在蓝藻中也可以通过基因分析推测一些种类产嗅味物质的可能性[30]，但是由于萜类物质在不同生物体中的代谢途径会有很大的差异，目前对蓝藻和其他物种的MIB和Geo合成代谢途径，以及这些代谢的调控机制所知甚少，有待进一步的研究发掘.关于藻类对太湖嗅味物质的贡献也有待更多的研究去补充完善.
致谢: 2015年冬季鱼腥藻水华样品由无锡市环境检测中心张军毅博士采集提供，在此表示感谢.| [1] |
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