2019, Vol. 31 
(2: 贝山水生态科技有限公司, 广州 510632)
(3: 南京农业大学植物保护学院, 南京 210095)
(4: 中国科学院南京地理与湖泊研究所, 南京 210008)
(2: Guangzhou Belsun Aquatic Ecology SCI & TECH CO., LTD., Guangzhou 510632, P. R. China)
(3: College of Plant Protection, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, P. R. China)
(4: Nanjing Institute of Geography and Limnology, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, P. R. China)
近二十年来世界各国已经制定并通过了评估地表水生态完整性的立法[1]，如欧盟的水框架指令(Water Framework Directive，WFD)等.欧盟水框架指令提出欧盟各国需要在2027年前使地表水达到良好的生态状态(Ecological Status)，并通过生物监测和生物评价进行生态状态评估[1-2].欧盟水框架指令要求根据浮游植物、大型无脊椎底栖动物、鱼类和大型水生植物对地表水生态状态进行评估[3].
大型无脊椎底栖动物(以下简称底栖动物)是水生态系统的重要组成部分，常被用于溪流、河流、湖泊以及河口的生态状态评估，也是欧盟水框架指令中确定用于水体生态系统生态状态的指示生物[2, 4-6].底栖动物主要由水栖寡毛类、软体动物和水生昆虫等无脊椎动物组成，通常以不能通过0.5 mm孔径筛网的个体称为大型底栖动物[7].底栖动物对维持生态系统稳定有重要作用，具有联系初级生产者和分解者与捕食者(主要是鱼类)的功能，在湖泊食物网、营养循环和能量循环中发挥重要作用[1].底栖动物群落组成不仅受湖泊水质和其它生物的影响，还受到沉积物环境的影响.底栖动物生活周期长，迁徙能力差，对环境和生境变化敏感，可以综合反映整个水生态系统质量或状态[8-9].湖泊富营养化会影响底栖动物的丰富度、生物量和物种组成，以及群落物种功能性状组成[10-11].浅水湖泊在清水态时，水生植物丰富，生境结构复杂，为底栖动物提供了较好的生境条件，同时为其躲避鱼类捕食提供了一定的保护，相应地底栖动物生物量和物种丰富度较高[12-13].随着富营养化的加剧，浅水湖泊由清水型转变为以浮游植物为主的浑水型，水质和沉积物环境恶化，敏感种(如蜉蝣目、襀翅目、毛翅目种类)减少甚至消失，而耐污种(如摇蚊幼虫和水丝蚓等)成为优势种[14].
我国各级政府对富营养化湖泊的治理力度不断加大，以重建沉水植物为主的生态修复技术在浅水湖泊中得到较广泛的应用，并取得一定的成果[15-16].然而对湖泊治理效果的评价还是以营养盐等指标为主，对湖泊生态系统恢复效果缺乏生态评估.本研究应用大型无脊椎底栖动物评估富营养化湖泊治理效果，为湖泊生态恢复措施优化和后续管理提供参考，同时探索我国湖泊生态状态评估更为科学和全面的方法.
1 材料与方法 1.1 湖泊与修复工程介绍洋澜湖位于湖北省鄂州市，自1970年开始受到工业污水和生活污水长期污染，富营养化严重，是以浮游植物为优势的典型浑水型湖泊.为加快治理洋澜湖，鄂州市政府投入大量经费，对外源污染进行了控制.同时，为实施湖泊修复工程，委托广州贝山水生态公司在洋澜湖开展了湖泊修复示范工程，面积约为3万m2(图 1).工程于2017年8月中旬开始实施，安装围隔后对示范区内的鱼进行了捕捞.随后添加了锁磷剂和聚合氯化铝改善水体透明度，并种植了苦草(Vallisneria natans)、黑藻(Hydrilla verticillata)等沉水植物.修复后，修复区中沉水植物的覆盖率从0增加到70 %以上.
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图 1 洋澜湖采样点分布(上)及工程效果图(2017年11月)(下) Fig.1 Sampling sites (upper) and the effect of restoration (lower) in the testing area of Lake Yanglan |
分别在示范工程区内(修复区)、外(未修复区)设置6个采样点，修复区采样点分别为S1、S2和S3，未修复区分别为S4、S5和S6(图 1).在治理前(2017年8月中旬)采集修复区的底栖动物和水样；治理后分别于2017年10月、2018年1、4、7月(分别对应秋季、冬季、春季和夏季)对修复区和未修复区进行4次底栖动物和水样的采集.由于初次采样时工程还没实施，围隔未建立，修复区与未修复区尚联通，因此修复前只对修复区的区域进行采样.
底栖动物定量样品用1/16 m2的改良彼得森采泥器进行采集，每个采样点采集3次；底栖动物定性样品在采样点随机采集.在现场经过60目筛网过筛冲洗，将样品尽快带回实验室进行挑拣，加入10 %福尔马林溶液进行固定保存[17].通过解剖镜和显微镜将样品鉴定至尽可能低的分类单元，计数和称重，并换算成每平方米的单位数量或重量(密度或生物量).底栖动物的鉴定参考相关资料[18-22].
水样用1 L塑料广口瓶保存，带回实验室进行理化指标的检测，依据《水和废水检测分析方法(第四版)》[23]测定总氮(TN)、总磷(TP)、叶绿素a(Chl.a)等指标.
1.3 数据分析与处理利用水的营养盐浓度和大型底栖动物数据，分别计算了综合营养状态指数TLI(∑)[24]、香农威纳指数H′、丰富度指数dM、辛普森指数D、均匀度指数J、耐污值指数BI[25-26]和多度量指数MMIF(Multimetric Macroinvertebrate Index Flanders)[4]，计算公式分别为:
| $ TLI\left( \sum \right)={{W}_{i}}~\cdot TL{{I}_{i}} $ | (1) |
| $ ~H\prime =-{{P}_{j}}~\cdot \text{ln}~{{P}_{j}}~ $ | (2) |
| $ ~{{d}_{M}}=(S-1)/\text{ln}N~ $ | (3) |
| $ D=1-{{P}^{2}}_{j}~ $ | (4) |
| $ J=H\prime /\text{ln}~S $ | (5) |
| $ BI=({{n}_{j}}~\cdot {{t}_{j}}/N)~ $ | (6) |
式中，Wi为第i种参数的营养状态指数的相关权重，TLIi代表第i种参数的营养状态指数，Pj为样品中第j种个体的比例, S为样品物种数，N为样品中所有物种的个体数之和.nj为第j种的个体数；tj为第j种的耐污值.
| $ MMIF=({{S}_{(\text{TAX})}}+{{S}_{(\text{EPT})}}+{{S}_{(\text{NST})}}+{{S}_{(H\prime )}}+{{S}_{(\text{MTS})}})/20 $ | (7) |
式中，S(k)为不同指数对应的分数，其中TAX为分类单元总数，EPT为蜉蝣目襀翅目毛翅目分类单元总数，NST为其他敏感种分类单元(除EPT外且耐受值< 5)总数，H′为香农威纳指数，MTS为分类单元平均耐受值.
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表 1 多度量指数评分标准 Tab. 1 Scoring criteria for calculation the MMIF |
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表 2 湖泊营养状态分级标准 Tab. 2 Classification standard of lake trophic levels |
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表 3 耐污值指数及多度量指数评价标准 Tab. 3 Evaluation standard of BI and MMIF |
数据使用SPSS 20.0统计软件进行分析，修复区在修复前后的差异使用配对T检验分析(paired-sample t test)，修复区与未修复区在修复一年里的差异使用单因素方差分析(One-way ANOVA)、重复度量方差分析(RM-ANOVAs)和两独立样本非参数检验(Mann-Whitney U)；绘图分析采用OriginPro 8.5完成.
2 结果与分析 2.1 底栖动物群落结构比较 2.1.1 底栖动物物种组成5次采样总共采集到30种底栖动物，隶属3门4纲12科(表 4).其中寡毛类8种(占总物种数26.7 %)，摇蚊幼虫9种(30.0 %)，软体动物11种(36.7 %)，其它2种(6.6 %).
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表 4 修复区与未修复区底栖动物名录 Tab. 4 Taxa list of macroinvertebrates in the restored and un-restored area |
治理前，修复区的物种有10种，主要由寡毛类(7种)和摇蚊幼虫(2种)组成；治理后，修复区内寡毛类物种变化不大，摇蚊幼虫物种数没有变化但是种类发生了改变，软体动物物种数增多，修复区物种数增加至15种.
在治理后一年时间里未修复区采集到19种底栖动物，物种组成基本由寡毛类和摇蚊幼虫组成，软体动物只在冬季和夏季出现.修复区共采集29种底栖动物，随着季节的变化，物种数在冬季出现最大值21种，其余季节物种数保持在15~18种之间；其中软体动物的物种数占每个季节总物种数的23.5 % ~44.4 %；其它如医蛭科等在秋季开始出现.修复区和未修复区的寡毛类以及摇蚊幼虫物种种类和物种数类似，因此两个区域物种组成的差异主要是因为软体动物组成之间的差异.
2.1.2 底栖动物群落密度及生物量修复区和未修复区内3个采样点之间底栖动物的密度和生物量无显著性差异，所以分析时按照组内平均值进行比较分析.
各采样点在不同采样时间底栖动物群落各组成部分的平均密度和生物量变化如图 2所示.治理后，除软体动物密度显著性增加(paired-sample t test，P < 0.05)，其余种类无显著变化.修复区的寡毛类、摇蚊幼虫与其它类生物量无显著变化；由于软体动物个体较重(梨形环棱螺B. purificata、中国圆田螺C. chinensis)，其密度上升导致底栖动物总生物量由1.69 g/m2显著性上升到25.45 g/m2(paired-sample t test，P < 0.05).治理后修复区底栖动物总平均密度由4954.7 ind./m2降低到2448.0 ind./m2，但差异不显著(paired-sample ttest，P>0.05).
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图 2 修复区和未修复区底栖动物密度与生物量变化(平均值±标准差) Fig.2 The densities and biomass of macroinvertebrate in the restored and un-restored area (means±SD) |
采样期间修复区和未修复区寡毛类密度的最大值出现在春季，分别为4277.3和2170.7 ind./m2；在夏季出现下降，且修复区寡毛类密度下降的幅度较未修复区大，夏季修复区与未修复区寡毛类密度接近；修复区和未修复区寡毛类的平均密度无显著性差异(图 2A).冬、春季修复区寡毛类生物量显著高于未修复区(One-way ANOVA，P < 0.05)，而在秋、夏季时生物量则无显著性差异(图 2a).
修复区摇蚊幼虫的密度由秋季的928.0 ind./m2下降到第二年夏季的37.3 ind./m2(One-way ANOVA，P < 0.05)；与此同时，未修复区从秋季的960.0 ind./m2到第二年春季的714.7 ind./m2(One-way ANOVA，P>0.05)，然而夏季时上升至2213.3 ind./m2(One-way ANOVA，P < 0.05)(图 2B).除秋、夏季外，修复区摇蚊幼虫的密度和生物量均显著低于未修复区(One-way ANOVA，P < 0.05)(图 2b).
修复区的软体动物出现的最大密度为581.3 ind./m2(夏季)，未修复区只在冬季和夏季出现过软体动物(图 2C)；未修复区软体动物的生物量变化趋势与密度变化趋势大致相同.修复区冬季软体动物主要由个体较大的梨形环棱螺组成，而春季则是个体较小的小土蜗占优势.因此修复区软体动物的生物量随季节变化波动较大；除夏季外修复区软体动物密度和生物量显著高于未修复区(One-way ANOVA，P < 0.05)(图 2c).
其它类种类如蜉蝣目、医蛭科只在修复区出现(图 2D、d).在治理前，修复区寡毛类和摇蚊幼虫相对密度分别为78 %和22 %.治理后，修复区寡毛类的相对密度下降到58 %，摇蚊幼虫的相对密度上升至38 %，软体动物的相对密度有一定程度增加.从秋季到次年春季，修复区除摇蚊幼虫的相对密度逐渐下降外，其余种类的相对密度均显著上升(One-way ANOVA，P < 0.05).未修复区的寡毛类和摇蚊幼虫的相对密度之和均在95 %以上.
2.1.3 底栖动物群落参数利用生物多样性指数、耐污生物指数和多度量指数对修复区和未修复区水环境与水生态评价，结果如图 3所示.修复区经过修复后，除了丰富度指数和多度量指数由1.11、0.13分别显著性上升到1.99和0.30(paired-sample t test，P < 0.05)外，其余指数无显著性差异.修复区在冬春夏三季时的香农威纳指数显著高于秋季(One-way ANOVA，P < 0.05)，其余指数无显著性变化；未修复区的各指数则无显著性变化.修复区四季的平均香农威纳指数、丰富度指数显著高于未修复区而平均耐污值指数显著低于未修复区(RM-ANOVAs，P < 0.05)，平均MMIF指数显著高于未修复区(Mann-Whitney U，P < 0.05)；修复区和未修复区平均均匀度指数、辛普森指数均无显著差异.
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图 3 修复区与未修复区底栖动物群落特征指数、耐污值指数和多度量指数变化图(平均值±标准差) Fig.3 Community characteristic indexes, BI and MMIF index of macroinvertebrate in the restored and un-restored area (means±SD) |
经过富营养化治理，修复区TN、TP、Chl.a平均浓度为1.10 mg/L、0.03 mg/L、9.13 μg/L，显著低于修复前的2.48 mg/L、0.29 mg/L、30.60 μg/L(paired-sample t test，P < 0.05)；富营养化治理后平均SD为183.3 cm，显著高于修复前的63.3 cm(paired-sample t test，P < 0.05)(图 4).
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图 4 修复区和未修复区总氮、总磷、叶绿素a浓度和透明度变化(平均值±标准差) Fig.4 The change of TN, TP, Chl.a concentrations and secchi depth in the restored and un-restored area (means±SD) |
除夏季外，修复区经过富营养化治理后的一年里的TN、TP、Chl.a、SD平均值分别为1.12 mg/L、0.03 mg/L、3.67 μg/L和192.78 cm；未修复区的TN、TP、Chl.a、SD平均值分别为2.41 mg/L、0.17 mg/L、67.92 μg/L和31.67 cm.修复区的TN、TP、Chl.a浓度显著低于未修复区(RM-ANOVAs，P < 0.05)，SD显著高于未修复区(Mann-Whitney U，P < 0.05).夏季修复区的TP、TN、Chl.a浓度均显著性上升，SD显著性下降(One-way ANOVA，P < 0.05)，与未修复区无显著差异(图 4).
2.2.2 综合营养状态指数通过综合营养状态指数公式计算得出，修复区经过修复后TLI指数由66.18降低至45.76，水体评价由中度富营养状态转变为中营养状态.在秋、冬、春季TLI指数保持在30~50之间，水体评价均为中营养状态；夏季时TLI指数上升到68.53，水体评价为中度富营养状态.而未修复区全年的TLI指数均在67~76之间，水体评价为中度至重度富营养状态(表 5).
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表 5 修复区与未修复区综合营养状态指数 Tab. 5 TLI index of restored and un-restored area |
修复前修复区的耐污生物指数和多度量指数分别为8.63和0.13，生态状态评价分别为较差和极差.修复后修复区的耐污生物指数下降至7.26，多度量指数上升至0.30，2个指数的生态状态评价结果分别为中等和较差.修复区的平均耐污生物指数显著低于未修复区(RM-ANOVAs，P < 0.05)(表 6).
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表 6 利用耐污值指数及多度量指数进行生态状态评价结果 Tab. 6 Results of ecological status assessment according to BI and MMIF indexes |
湖泊生境的异质性与生物多样性呈正相关[13].在修复区种植苦草、黑藻、眼子菜等沉水植物，形成了较高的生境异质性，从而影响了底栖动物的生物多样性[12].治理前底栖动物主要是由寡毛类和摇蚊幼虫组成，治理后软体动物物种数由1种增加至5种.修复区物种数为29种，远大于未修复区的19种.治理后底栖动物总密度下降不显著，总生物量显著增加，这与治理后软体动物密度增加有关.有研究发现草型湖泊中软体动物密度生物量均高于藻型湖泊[10, 27].有报道称寡毛类，尤其是霍甫水丝蚓能在严重污染的环境中生存，能够耐受有机物大量分解形成的低氧环境，常作为污染指示种[9].亦有报道称寡毛类的密度与水生植物密度呈负相关，水生植物越茂盛寡毛类密度越低[12].然后，修复区寡毛类主要由霍甫水丝蚓和中华颤蚓组成，而且除夏季外，修复区寡毛类的密度和生物量均高于未修复区.可能原因有：首先修复区未进行清淤，沉积物基本是淤泥底质，适合寡毛类这种掘穴型物种聚居；其次，修复区实施富营养化治理工程时对鱼类进行了清除，因此寡毛类所遭受的鱼类捕食压力较小，从而在修复后获得较高的种群密度.修复区治理前摇蚊幼虫主要是由中国长足摇蚊组成，占摇蚊幼虫总密度的99 %，治理后中国长足摇蚊密度显著性下降，物种主要由绕圈摇蚊组成.未修复区的中国长足摇蚊在全年维持着较高密度.中国长足摇蚊与富营养化程度呈正相关[28].湖泊修复的实施应该是导致其密度下降的主要原因.同时，修复工程实施后修复区出现了个体较大的绕圈摇蚊和摇蚊属一种均属于摇蚊属(羽摇蚊群)，羽摇蚊群适应的环境范围较大[29].但由于这类羽摇蚊群体型较大，受到的鱼类捕食压力较大，修复区鱼类减少从而会降低其对羽摇蚊群的捕食压力，可能是导致修复区出现较多羽摇蚊群的主要原因.另外，有研究表明种植水草区域的摇蚊幼虫较未种植水草区域的密度低但种类数多[30].洋澜湖秋、冬、春三季修复区的摇蚊幼虫密度低于未修复区，修复区出现的物种数较未修复区多，与上述文献报道的结果一致.
3.2 湖泊生态状态评价洋澜湖通过实施重建沉水植物群落等修复措施，修复区TN、TP、Chl.a浓度显著低于治理前和未修复区，透明度显著提升，水质改善效果明显.修复区和未修复区平均水深约200 cm，而夏季采样时由于洋澜湖泄洪，修复区和未修复区水深只有30 cm左右，可能是造成修复区夏季TN、TP和Chl.a浓度都大幅度提高的原因.
应用底栖动物来评价湖泊常用的指数可分为三类：第一是与群落结构有关的指数或参数，包括香农威纳指数、Margalef丰富度指数等；第二类是与物种耐污值有关的生物指数，包括耐污值指数(BI)、Beck指数等；最后一类是综合群落结构和物种耐污值的多种变量的指数，如生物完整性指数(B-IBI)、BBI计分系统[31-32].应用大型无脊椎底栖动物评估湖泊的生态状态需要结合底栖动物的分类单元密度和自身对环境的耐受性来进行评估分析，因此本研究选用耐污值指数以及大型底栖动物多度量指数(MMIF指数)对修复后湖泊的生态状态进行评估.耐污值指数是根据分类单元在不同级别中的相对出现率而赋予0~10的值，值越高代表分类单元越能忍耐污染，耐污值参考相关资料[26, 33-34]. MMIF指数是由Gabriels在BBI计分系统基础上综合物种丰度、蜉蝣目襀翅目毛翅目分类单元数之和、其他敏感种分类单元数之和、香农威纳指数和平均耐污值5个生物学参数提出的多度量指数，能适应不同类型湖泊的生态状态评价[4].欧盟水框架指令根据不同的生态状态将水体分为5个等级(优良、良好、中等、较差、极差)[4, 35].治理前修复区的两个生态状态指数评价为较差和极差，治理后BI指数评价为中等，而MMIF指数评价结果为较差.除夏季外，治理后修复区与未修复区的BI指数的年平均值分别为7.53和8.29，生态状态评价为中等和较差；修复区和未修复区的MMIF指数的年平均值分别为0.37和0.13，生态状态评估结果分别为较差和极差.可见通过治理后修复区的生态状态优于治理前和未修复区. BI指数评价的湖泊生态状态略好于多度量指数的评价结果，可能是因为BI指数只计算了分类单元的密度和耐污值，而忽略了物种多样性等因素，因此评价结果偏优. MMIF指数评价法的特点是评价过程不需要繁杂的统计计算，以一个简单的分值进行评价；不足之处是生物参数的选用尚存在一定的主观因素，所以对这类多度量指数的生物参数选择还需要更进一步的研究.
本研究结果表明，通过多种手段相结合的生态系统修复可以在短时间内显著改善湖泊水质，对底栖动物群落结构和多样性的恢复有一定促进作用.虽然修复区生态状态较治理前和未修复区有一定改善，但评价结果仍为较差，这可能与为底栖动物提供生境的沉积物环境有关.虽然沉水植物恢复后对沉积物氧化还原条件等会有所改善[36]，由于本项目中没有实施清淤等其他措施，沉积物环境改善有限，同时部分底栖动物对环境的响应时间较长，而本监测的时间较短.因此，还需要对湖泊修复后的底栖动物群落结构进行更长时间的研究.
4 结论洋澜湖修复区经过修复后，水环境显著改善，水中营养盐和叶绿素a浓度显著降低，沉水植物得到一定程度的恢复.修复区较未修复区出现了更多的大型底栖动物种类，物种多样性增加.中国长足摇蚊密度显著性下降，软体动物密度显著增加.修复区的寡毛类密度生物显著高于未修复区.修复后水体生态状态显著提高.本研究时间较短，期间夏季泄洪水位较低，这些因素可能对评价结果造成一定的影响.因此利用底栖动物评价水体生态状态还需更多、更长时间尺度的深入的研究.
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