刀鲚(Coilia nasus Temminck et Schlegel, 1846)隶属于鲱形目(Cluperiformes)、鳀科(Engraulidae)、鲚属(Coilia).近年来由于酷渔滥捕、产卵场破坏等原因, 其资源量已岌岌可危.农业农村部2018年5号通告已宣布“自2019年2月1日起, 停止发放刀鲚(长江刀鱼)、凤鲚(凤尾鱼)、中华绒螯蟹(河蟹)专项捕捞许可证, 禁止上述三种天然资源的生产性捕捞”, 突显了刀鲚资源保护的重要性和迫切性.然而, 需要指出的是，长江刀鲚会被描述为上颌骨形态表现上有所差别的三类学名不同资源群体，即刀鲚(又称长颌鲚，曾命名为C. ectenes Jordan et Seale, 1905)、短颌鲚(曾命名为C. brachygnathus Kreyenberg et Pappenheim, 1903)和湖鲚(为太湖、巢湖等长江附属湖泊内的定居型群体, 曾命名为C. nasus taihuensis Yuan, Lin, Liu et Qin, 1977)^[1].其中长颌鲚价值最高，资源量已急减^[2]; 而短颌鲚以及湖鲚资源量较大，经济价值低^[3-4].值得注意的是，长颌鲚、短颌鲚与湖鲚之间的分类学地位尚存争议.既有后两者为前者不同生活史履历的生态型而非独立种^[5-9], 也有长颌鲚和短颌鲚应属于不同物种^[10]的观点.另外，由于受到当时采样及研究条件的限制, 长颌鲚和短颌鲚分布的报道也不尽全面.如太湖的刀鲚曾全被认为是湖鲚^[7-8], 长江干流中的刀鲚亦曾全被认为是长颌鲚^{[7, 11]}等.实际上迄今无论是渔业管理部门还是渔民、消费者及大多科研人员仍多沿用长颌鲚必定溯河洄游、短颌鲚必定淡水定居、陆封刀鲚必定长颌鲚等主观经验来区别经济价值很高的洄游生态型及经济价值很低的淡水定居型和陆封型生态型.并据此推算其资源量，设计其养护对策.然而, 随着耳石微化学技术的发展, 它日益成为准确反演鱼类生境履历及洄游模式的有效工具^[12-19].在以往相关研究中, 笔者发现刀鲚资源种群的习性远较已知的复杂, 除了习见的溯河洄游型长颌鲚、淡水定居型短颌鲚和陆封型湖鲚外^{[12, 20-21]}, 实际上还存在有溯河洄游型短颌鲚^[22-23]、淡水定居型长颌鲚^[24]的现象.这使得基于上颌骨长短特征来判断刀鲚洄游与否的传统经验不再可靠.鉴于洄游型刀鲚的经济价值(数千甚至上万元/kg)远高于淡水定居型或陆封型，结合生态型(ecotype, 适应不同生境而表现出不同结构或功能差异的类群^[25])和表现型(phenotype, 基因型和环境间相互作用的功能表现, 包括生理、形态和行为等所有特征^[26])之间的联系，有必要对不同价值的资源群体进行更有针对性地精细分型(如生态表型, ecomorphotype, 不同生境条件所造成的表型差异^[27-28]).这亦对长江刀鲚资源的合理评价和有效保护具有重要意义.

为探索长江刀鲚的不同生态表型的划分和特征, 本研究分析了2007-2016年采自长江中下游流域干流及沿线湖泊的共566尾长颌鲚、短颌鲚以及湖鲚等不同表现型标本.首先仍利用上述基于上颌骨长短经验来预测其分属溯河洄游或淡水定居生态型，再基于刀鲚耳石微化学特征确认预测分型的正确性.本研究拟较为全面地比较掌握上述不同表现型间上颌骨长度与溯河洄游生态型间关联性的实情; 从而尝试提出更有针对性的刀鲚资源群体分型建议, 以便从一个不同的角度对长江刀鲚资源的合理评价和有效保护提供理论支撑.

自2007-2016年间, 于长江口区、长江江苏段(常熟至南京)、长江安徽段(马鞍山至安庆)、太湖(太湖仙岛)、鄱阳湖(湖口、都昌、鄱阳、瑞洪、进贤、新建、永修、庐山)、洞庭湖(东洞庭湖)水域共收集到刀鲚标本566尾.样品自野外采集后冷冻带回实验室(图 1).参考袁传宓等的文献^{[1, 29]}来定义本研究中三类刀鲚的表现型: (1)长颌鲚颌骨较长, 超过头长, 直达胸鳍基部; (2)短颌鲚颌骨较短, 一般不超过头长; (3)湖鲚形似长颌鲚(图 2).所有个体测量上颌骨长、头长、全长, 并进行数据比较分析.

图 1(Fig.1)

图 1 刀鲚采样点区域分布(包括长江口、长江江苏常熟至南京段、长江安徽马鞍山至安庆段、太湖、鄱阳湖、洞庭湖水域) Fig.1 Sampling areas of Coilia nasus (Including Changjiang River Estuary, Changshu-Nanjing section of Yangtze River in Jiangsu Province, Maanshan-Anqing section of Yangtze River in Anhui Province, Lake Taihu, Lake Poyang and Lake Dongting)

图 2(Fig.2)

图 2 长颌鲚(a)、短颌鲚(b)和湖鲚(c)及其上颌骨长、头长及全长的测量框架 Fig.2 Coilia nasus (a), C. brachygnathus (b), C. nasus taihuensis (c) and corresponding measurement framework for the lengths of supermaxilla, head and total length

形态学测量参考袁传宓等^[29].将标本头部向左、尾部向右放在水平桌面上, 使用直尺(精度1 mm, 武汉市钢尺厂, 中国)测量鱼体全长, 使用游标卡尺(精度0.02 mm, Mitutoyo株式会社, 日本)测量上颌骨长(S)、头长(H)以及全长, 并计算上颌骨长/头长(S/H)比.同时，为了更好地区分短颌鲚、长颌鲚和湖鲚，S/H精确到0.001 (图 2).

参考Jiang等^[13]，利用电子探针微区分析仪(EPMA, JXA-8100, 日本电子株式会社)测定耳石过核心截面上的Sr含量分布特征, 来确认本研究中所有个体所经历过不同盐度的水域生境履历.淡水生境、河口半咸水生境、海水生境履历分别以蓝色、绿色至黄色、红色图谱来直观显示^[12].

为了比较3类刀鲚生态型S/H间的差异水平，利用SPSS 19.0软件进行方差齐性检验(P>0.05, Homogeneity of variance test)和不同生态型群体S/H单因素方差分析(One-way ANOVA).同时为了把握其上颌骨长和头长随鱼体全长变化的特征, 建立上颌骨长/全长以及头长/全长的散点图，并建立相应的回归函数.

经耳石微化学验证(相关具体数据另行发表), 其中溯河洄游型长颌鲚334尾(耳石Sr含量分布图呈现核心蓝色斑纹, 周边绿色至红色条带, 图 3a)、淡水定居型长颌鲚13尾(耳石Sr含量分布图为均一的蓝色, 图 3b)、洄游型短颌鲚1尾(核心区为蓝色, 周边有绿色环带, 图 3c)、淡水定居型短颌鲚共192尾(同淡水定居型长颌鲚, 图 3d)、陆封型湖鲚26尾(同淡水定居型长颌鲚, 图 3e).

图 3(Fig.3)

图 3 5种不同生态表型刀鲚耳石Sr含量面分布图谱(a.洄游型长颌鲚, b.定居型长颌鲚, c.洄游型短颌鲚, d.定居型短颌鲚, e.陆封型湖鲚) Fig.3 Sr content in the sagittal otoliths of five ecomorphotypes of Coilia nasus(a. anadromous long supermaxilla C. nasus, b. freshwater resident long supermaxilla C. nasus, c. anadromous short supermaxilla C. nasus (i.e., C. brachygnathus), d. freshwater resident short supermaxilla C. nasus (i.e., C. brachygnathus), and e. landlocked long supermaxilla C. nasus (i.e., C. nasus taihuensis))

上颌骨长和头长散点图(图 4)显示本研究中短颌鲚与长颌鲚、湖鲚区分十分明显.短颌鲚主要分布于y=x直线的左侧, 后两者主要分布于右侧.其中长颌鲚S/H范围为1.012~1.524, 湖鲚为1.021~1.379, 两者不存在显著差异(P>0.05).短颌鲚S/H范围为0.728~0.997, 与前两者存在显著性差异(P < 0.01)(表 1).值得注意的是, 全长在153~278 mm之间鄱阳湖短颌鲚个体其上颌骨长与头长十分接近, 其中上颌骨/头长比最接近的个体可达0.997 (图 5).此外, 本研究中长颌鲚最小个体全长71 mm, 上颌骨长11.3 mm, 头长10.9 mm.

图 4(Fig.4)

图 4 长颌鲚、短颌鲚和湖鲚上颌骨与头长的关系(虚线为y=x) Fig.4 The relationship of length between the supermaxilla and head of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis(The dot line was y=x)

图 5(Fig.5)

图 5 长颌鲚、短颌鲚和湖鲚上颌骨/头长比与全长的关系 Fig.5 The relationship between the length ratios of supermaxilla to head and total length of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis

表 1(Tab. 1)

表 1 长江中下游流域长颌鲚、短颌鲚和湖鲚全长及上颌骨与头长的比值(S/H) Tab. 1 The total length and length ratios of supermaxilla to head (S/H) of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis from different sections in the lower-middle reaches of Yangtze River and the adjacent lakes 群体 N/尾 全长范围/mm S/H范围 S/H值 太湖湖鲚 26 200~275 1.021~1.379 1.178±0.087 江苏长颌鲚 158 71~356 1.012~1.325 1.134±0.068 安徽长颌鲚 111 200~370 1.069~1.302 1.180±0.051 鄱阳湖长颌鲚 78 189~371 1.056~1.524 1.227±0.077 江苏短颌鲚 18 86~165 0.761~0.981 0.893±0.067 安徽短颌鲚 8 182~290 0.884~0.966 0.928±0.031 鄱阳湖短颌鲚 110 76~378 0.791~0.997 0.941±0.049 洞庭湖短颌鲚 45 107~351 0.728~0.997 0.864±0.063 太湖短颌鲚 12 206~275 0.898~0.979 0.938±0.026

表 1 长江中下游流域长颌鲚、短颌鲚和湖鲚全长及上颌骨与头长的比值(S/H) Tab. 1 The total length and length ratios of supermaxilla to head (S/H) of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis from different sections in the lower-middle reaches of Yangtze River and the adjacent lakes

为了更好地了解长颌鲚、短颌鲚和湖鲚上颌骨、头长、全长之间的关联性特征, 分别构建了上颌骨长与全长、头长与全长的回归函数.其中除湖鲚受到样本量的限制回归系数较低(R_{湖鲚上颌骨}²=0.37, R_湖鲚头长²=0.02，n=26), 长颌鲚和短颌鲚对应回归系数均较高(R_{长颌鲚上颌骨}²=0.92, R_{长颌鲚头长}²=0.94, n=347; R_{短颌鲚上颌骨}²=0.87, R_{短颌鲚头长}²=0.88, n=193) (图 6).长颌鲚最小个体全长71 mm, 其上颌骨(11.3 mm)已经能明显观察到长于头长(10.9 mm).此外，长颌鲚上颌骨与头长相对全长的斜率(0.159和0.1333)要高于短颌鲚(0.1149和0.1176).同时, 比较长颌鲚的头长与全长以及上颌骨长与全长关系, 头长随着体长的增长速度(斜率为0.1333)低于上颌骨长随体长的增长速度(斜率为0.159), 在全长12 mm时头长等于上颌骨长.

图 6(Fig.6)

图 6 长颌鲚、短颌鲚和湖鲚上颌骨长、头长以及其全长间的关系 Fig.6 The relationship between length of supermaxilla, head and total length of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis

由于刀鲚在仔稚鱼阶段其上颌骨尚未充分发育仍短于头长^[30], 所以对于这一阶段的刀鲚而言很难区分是长颌鲚个体还是短颌鲚个体.根据本研究结果中上颌骨与头长对应全长的回归函数, 对于长颌鲚而言其头部和上颌骨相对于全长的增长速度要略快于短颌鲚, 即前者的上颌骨和头部特征要大于后者.长颌鲚上颌骨长和头长分别对全长的线性关系推算, 当长颌鲚全长小于12 mm的时候其上颌骨长很有可能会小于头长.值得注意的是，刀鲚仔稚鱼体长范围为3.0~30.5 mm^[31].因此可以利用上颌骨特征来确定幼鱼阶段或成鱼阶段的个体是否为长颌鲚, 对于较小的仔稚鱼个体(如全长小于12 mm)还需其他手段如耳石形态^[32-33]、遗传分析^{[10, 34]}等来确认.与长颌鲚相比, 短颌鲚头长/全长和上颌骨长/全长斜率十分相近, 前者斜率为0.1176，后者为0.1149, 虽然两者存在随着体长增加而逐渐接近的可能，但就本研究结果来看全长即使达378 mm，其上颌骨依旧短于头长.由此可见短颌鲚无论发育至哪个阶段其上颌骨长总是短于头长，同时稚鱼向幼鱼转变的阶段可能是长颌鲚和短颌鲚个体分型的临界生活史阶段.至于湖鲚种群, 其外形特征更类似于长颌鲚, 表现为上颌骨均长于头长(S/H为1.178±0.087).本研究中受限于样本量, 湖鲚的线性回归函数的回归系数较低, 但结果已经显示湖鲚上颌骨发育与长颌鲚类似, 斜率均为上颌骨长/全长(0.0728)高于头长/全长(0.024).因此, 在今后的研究中有必要增加其样本量, 以建立更为准确的线性回归函数并确认其上颌骨的发育特征.

本研究中长颌鲚和湖鲚重叠度高, 两者上颌骨长均长于头长; 而短颌鲚群体则表现出上颌骨较为明显地短于头长.但需要注意的是，短颌鲚与长颌鲚在某些全长阶段(153~278 mm)十分接近(S/H近似为1, 图 5).由此可见虽然长颌鲚和短颌鲚上颌骨差异显著, 但在野外采样目视调查时很难精确把握.特别是不同生态型种群常常混栖(如鄱阳湖和长江安徽段、江苏段同时分布有长颌鲚和短颌鲚)^{[16, 18, 23]}, 而这也可能是导致前人的一些研究认为洄游型长颌鲚已无法溯河至鄱阳湖^[35-36]的原因之一.值得注意的是, 本研究显示洞庭湖、鄱阳湖、太湖均分布有短颌鲚群体，而前两个通江湖泊内未发现有陆封且长颌的湖鲚群体.比较洞庭湖与鄱阳湖，两者历史上均分布有洄游型长颌鲚^[29].由于酷渔滥捕，加上与短颌鲚混栖等原因，鄱阳湖曾一度被认为没有长颌鲚的分布.直至笔者通过耳石微化学手段确认鄱阳湖水域依旧分布有洄游型长颌鲚^[20], 并同时证实该水域仍是其重要的产卵场之一^[21].洞庭湖曾是洄游型长颌鲚溯河的最远水域, 1990s以来湖区再无发现洄游性个体的报道.本研究的结果也呈现相同的趋势, 但考虑到国家从今年起实施对刀鲚等的禁捕措施及“2020年底长江将暂定实行10年禁捕”方案, 溯河洄游型刀鲚能否得益于这些政策重回洞庭湖，尚需有针对性的调查来确认.

经耳石微化学结果客观确认本研究中有15尾长颌鲚个体(上颌骨/头长>1.01)实际为淡水定居型, 而1尾短颌鲚个体(上颌骨/头长=0.83)却实际为溯河洄游型.这再次显示出简单地用上颌骨表现型来主观推定刀鲚洄游与否的不甚可靠，即不能简单地用上颌骨特征来把长颌鲚(刀鲚)归为洄游生态型、短颌鲚为淡水定居生态型^{[4, 36]}.值得注意的是，刀鲚复杂的生态型群体组成一方面可能是由于其较强的适应性, 另一方面也可能和淡水定居群体会保留有洄游的习性，而洄游型群体会受到环境条件的限制(如气候、生境等)而放弃洄游有关^[37].因此, 鉴于经济价值最高但却受到过度捕捞和生境破坏等人类活动影响最大的是具有溯河洄游习性的刀鲚, 为了加速开展有针对性的保护措施，必须综合考虑表现型和生态型的特征来客观进行刀鲚资源群体的分型.据此，笔者建议宜把长江干流及太湖、鄱阳湖、洞庭湖等水域内2种表现型(即长颌鲚、短颌鲚)和3种生态型(溯河洄游型、淡水定居型、淡水陆封型)的传统经验分型方法，细分为溯河洄游型、淡水定居型长颌鲚, 溯河洄游型、淡水定居型短颌鲚以及陆封型湖鲚5种生态表型资源群体.本研究中这5种生态表型刀鲚的分布水域分别为:长江干流和鄱阳湖水域的溯河洄游型长颌鲚、长江江苏段的淡水定居型长颌鲚; 鄱阳湖和长江江苏段的洄游型短颌鲚、长江干流、鄱阳湖、洞庭湖和太湖的淡水定居型短颌鲚以及太湖的陆封型湖鲚(表 2).以上刀鲚群体除了在上颌骨和洄游习性上存在差异外, 在生理习性、形态特征等方面也存在不同.如洄游型刀鲚繁殖期一般为2-9月, 在海中生活时不集大群, 上溯时才集大群^[1]，鱼苗和幼鱼在淡水中生活至第1冬龄前离开淡水进入河口和海洋生活^[38], 亲鱼在上溯时不摄食直至抵达产卵场附近水域后开始捕食^[39]; 湖鲚繁殖期在4-10月, 高峰为4-6月, 繁殖期不停止摄食, 不集大群^[1]; 短颌鲚繁殖期为5-10月，不集群^[1].形态上，洄游型刀鲚与湖鲚和短颌鲚在脊椎数上有显著差异，前者明显多于后两者^[40]; 而眼径上洄游型刀鲚和湖鲚间也有显著差异^[41]; 除此之外, 耳石形态也被证实是识别长颌鲚、短颌鲚和湖鲚的重要工具^[32-33].以上所述的刀鲚不同群体间生态习性和形态特征上的差异均可以用于作为辅助刀鲚生态型和表现型群体的区分.然而, 迄今的报道多是针对长颌鲚、短颌鲚和湖鲚的差异进行研究和探讨, 对于其生态型群体的区分多停留在形态学等传统识别方法上.因此现阶段缺乏对于本研究中5种生态表型刀鲚群体的比较研究, 特别是区别于传统报道的定居型长颌鲚和洄游型短颌鲚尚缺少相关的研究.而这也是接下来刀鲚相关研究和资源养护的工作开展中所需要进一步关注的问题.

表 2(Tab. 2)

表 2 长颌鲚、短颌鲚和湖鲚上颌骨长与头长比值及其生态类型特征 Tab. 2 The length ratios of supermaxilla to head and phenotype characteristics of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis 形态型 采样点 总样本数 生态型 上颌骨长/头长 生态表型 平均值±标准差 范围 长颌鲚 长江口、江苏段、安徽段、鄱阳湖 335 溯河洄游型 1.170±0.075 1.012~1.524 溯河洄游型长颌鲚 江苏段 12 淡水定居型 1.165±0.064 1.068~1.313 淡水定居型长颌鲚 短颌鲚 鄱阳湖、 1 溯河洄游型 0.922 / 溯河洄游型短颌鲚 江苏段[22] 1 溯河洄游型 0.830 / 溯河洄游型短颌鲚 安徽段[23] 2 溯河洄游型 0.900±0.023 0.884、0.916 溯河洄游型短颌鲚 江苏段、安徽段、鄱阳湖、 洞庭湖、太湖 192 淡水定居型 0.918±0.062 0.728~0.997 淡水定居型短颌鲚 湖鲚 太湖 26 陆封型 1.178±0.087 1.021~1.379 陆封型湖鲚

表 2 长颌鲚、短颌鲚和湖鲚上颌骨长与头长比值及其生态类型特征 Tab. 2 The length ratios of supermaxilla to head and phenotype characteristics of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis

当然迄今长江流域发现洄游型短颌鲚的报道甚少.除本研究中鄱阳湖的个体外，仅江苏靖江段^[16]和安徽和县段^[17]发现的短颌鲚个体被证实也有洄游履历.但这足以揭示出短颌鲚群体除了传统上的淡水定居型资源外，还有高价值的溯河洄游型资源.同时，长颌鲚群体除了传统上高值的溯河洄游型资源外，还有低价值的淡水定居型资源.因此在今后开展刀鲚相关资源监测和保护时, 一定要注意对其生态表型进行客观地区分.特别是针对更具有生态学和水产学保护价值的溯河洄游型长颌鲚和短颌鲚资源群体的分布、群体组成、产卵场定位及种质资源保护区或自然保护区的建立加强研究和尽早制定有针对性的养护政策.

作为“长江三鲜”之首的刀鲚, 无论从关注度、重要性、经济价值、资源现状以及保护需求而言，都可作为推进国家长江生态大保护战略的“旗舰种”及重要抓手之一.本研究所提出的长江中下游流域刀鲚5种生态表型资源群体的分型建议，应该可对长江刀鲚资源的合理评价和有效保护提供不同角度的理论依据和更有针对性的技术支撑.在今后的研究中，还需要就刀鲚不同生态表型群体(如生活习性相似的太湖湖鲚和短颌鲚群体, 鄱阳湖中的长颌鲚和短颌鲚群体等)间遗传关系进行进一步确认, 以期从遗传机制角度进一步界定和揭示上述刀鲚生态表型群间的演化过程及形成规律.

致谢: 本论文修改过程中参考了中国科学院动物研究所郭宝成研究员的建议, 谨表谢意.