2023, Vol. 35 
(2: 西北大学陕西省地表系统与环境承载力重点实验室, 西安 710127)
(3: 中国科学院南京地理与湖泊研究所, 中国科学院流域地理学重点实验室, 南京 210008)
(4: 湖南省气候中心, 长沙 410000)
(5: 南京信息工程大学气候与环境变化国际合作联合实验室大气环境中心, 南京 210044)
(2: Shaanxi Key Laboratory of Earth Surface System and Environmental Carrying Capacity, Northwest University, Xi'an 710127, P.R.China)
(3: Key Laboratory of Watershed Geographic Sciences, Nanjing Institute of Geography and Limnology, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, P.R.China)
(4: Hunan Climate Center, Changsha 410000, P.R.China)
(5: Yale-NUIST Center on Atmospheric Environment, International Joint Laboratory on Climate and Environment Change (ILCEC), Nanjing University of Information Science & Technology, Nanjing 210044, P.R.China)
氧化亚氮(N2O)是重要的温室气体之一，最新研究表明N2O排放量的持续升高正在威胁巴黎协定的气候目标[1]。因此，目前大气N2O的源和汇研究受到了广泛的关注，研究人为活动和自然过程的N2O排放已成为氮循环研究的重要内容[2-4]。其中，以湖泊为代表的淡水生态系统是陆源及人为源氮素的重要“汇”，是全球氮素地球化学循环的“生物反应器”，并向大气中排放大量N2O[5-7]。湖泊氮素富集致使其为N2O排放的潜在热点区域[8-10]，明确湖泊N2O排放量对全球N2O收支的贡献已成为全球温室气体循环研究中亟待解决的重要科学问题。
湖泊水体N2O产生是多个生物转换的综合过程。湖泊水体接收和累积大量氮负荷在微生物参与下通过生物地球化学循环过程，产生N2O并排放到大气中[8, 10]。湖泊水体N2O主要是不同形态氮在硝化和反硝化等过程中发生转化的产物，首先，N2O是硝化过程的中间产物，但因硝化作用是耗氧过程，当溶解氧不足时，微生物的硝化活性受到制约；其次，在厌氧条件下，反硝化作用是水体N2O产生的主要途径[8, 10]。目前湖泊N2O排放得到了大量研究，但准确估算湖泊N2O排放量还存在一定挑战。主要是因为湖泊中N2O的来源和迁移转化过程较为复杂，不同湖泊N2O排放特征及其数量级大小差异很大[10-13]。全球湖泊普遍面临富营养化和蓝藻扩张的环境问题[14-16]。据估算全球近63 % 的水体都遭遇到了不同程度的富营养化问题[17]。调查数据表明我国长江经济带约69 % 的湖泊已处于富营养化状态，湖泊藻类生物量增高，水华频繁暴发[18]。湖泊富营养化及蓝藻暴发是世界各国目前甚至今后很长的一段时期要面临的水环境问题[19]。因此本研究于2011年8月至2013年8月基于对太湖藻型湖区进行为期2年的N2O通量观测，揭示N2O排放的变化特征及其影响因素，以期明确藻型湖区N2O的排放特征，为准确估算湖泊N2O排放量提供参考和基础。
1 材料与方法 1.1 研究区域太湖水域面积为2388 km2，平均水深为1.9 m，是典型的亚热带大型浅水湖泊。梅梁湾是位于太湖北部的一个半封闭湖湾，水域面积120 km2，周边连接有梁溪河、直湖港和武进港等入湖河流(图 1)，入湖河流给该区域输入了大量的污染物和有机质，使其富营养化严重，蓝藻水华频繁暴发并大量聚集，是N2O等温室气体排放的热点区域[20-21]。同时，梅梁湾湖区频繁的蓝藻暴发致使该区域N2O通量变化受到了广泛关注[22]。在梅梁湾区域共设置6个站点(图 1)，分为近岸区(1、2号)和梅梁湾湖区(3~6号)，其中，近岸区受河流外源输入影响显著。同时，在富营养化程低、受人为活动影响较少的湖心区设置2个站点(7、8号)，作为对比分析。
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图 1 观测点位示意 Fig.1 Location of sampling sites |
在2011年8月至2013年8月，每月中旬对上述8个站点进行水样采集，用于N2O溶存浓度分析计算。每次在各样点采集水样时，保持水面无扰动，用待测湖水清洗玻璃瓶2~3次，采集水体表层以下20 cm深的水样装入300 mL的玻璃瓶中，并立即用丁基胶塞密封，保证瓶内没有气泡。同时，为防止气体逃逸，用封口膜密封瓶塞和玻璃瓶的接口处。采集完的水样立即放入4℃的保温箱中保存，运回实验室进行处理和分析。水样运回实验室后，每个样品用100 mL的高纯氮气(摩尔分数≥99.999 %)顶空后剧烈摇晃5 min，然后静置，待玻璃瓶中的N2O气体在液相(剩余水样)和气相(顶空部分)中达到动态平衡，然后抽取顶空部分N2O气体，用气相色谱仪分析其浓度。基于气相色谱仪测定的N2O浓度，通过顶空平衡方法计算出水体N2O的原始溶解浓度[23]。
基于获取的水体N2O原始溶解浓度(Cw，nmol/L)，利用水-气界面扩散模型法计算水-气界面N2O排放通量(Fn)，计算公式如下[24]：
| $ F_{\mathrm{n}}=k\left(C_{\mathrm{w}}-C_{\mathrm{mq}}\right) $ | (1) |
式中，Ceq为特定温度下水体表层N2O气体与大气N2O达到平衡后的浓度(nmol/L)；k为水-气界面N2O气体交换速率(m/d)。已有研究表明太湖k值主要受风速驱动[25]，因此本研究参考Cole等[24]基于风速建立的模型，计算水-气界面N2O气体交换速率k：
| $ k=\left(2.07+0.215 U_{10}^{1.7}\right)\left(S_\text{c} / 600\right)^{-n} $ | (2) |
式中，U10为高度为10 m的风速(m/s)，根据粗糙度和风速仪器观测高度计算得到[26]；n是与风速相关的系数，U10 < 3.7 m/s，n=2/3，U10 > 3.7 m/s，n = 0.5；Sc是无量纲N2O气体施密特数，通过水温计算得到。本研究中用于k值计算的风速来源于太湖中尺度通量网的长期观测值[22]，且已有研究表明太湖风速无显著空间变化，进而导致水-气界面k值也无空间变化[25]。在公式(1)中，Fn为正值，表征水体向大气排放N2O；反之，从大气吸收N2O。
1.3 环境变量获取野外采样通过多参数水质检测仪原位监测水温、pH、溶解氧(DO)。同时，另外采集水样，用于水体营养盐和叶绿素a(Chl.a)浓度测定。采集的原水样用来测定总氮(TN)和总磷(TP)浓度, 其中TN浓度使用过硫酸钾消解紫外分光光度法测定，TP浓度使用过硫酸钾消解钼酸铵分光光度法测定。经GF/F膜过滤后的水样用于测定溶解无机氮(氨氮(NH3-N)和硝态氮(NO3--N))，NH3-N浓度采用纳氏试剂光度法测定，NO3--N浓度采用流动分析仪测定。此外，先用GF/C膜对水样进行过滤，然后用90 % 热乙醇对滤膜进行萃取，最后采用分光光度法测定Chl.a浓度。营养盐浓度和Chl.a浓度由中国科学院太湖湖泊生态系统研究站提供，野外观测期间的风速等气象数据由太湖中尺度通量2个观测站点(PTS和MLW)提供[22, 27]。
1.4 数据处理本研究分站点(1~8号点)、分季节(春季：3--5月；夏季：6--8月；秋季：9--11月；冬季：12--次年2月)和区域(近岸区、梅梁湾、湖心区)对2011年8月-2013年8月观测和计算出的数据进行处理分析。采用单因素方差分析(One-way ANOVA)方法和相关性分析(Pearson correlations)方法分析数据之间的差异性和相关性，使用LSD(Least-significant difference)方法检验数据差异性是否显著，其中P < 0.05为显著性水平，P < 0.01为极显著水平。另外，因蓝藻水华堆集，1号点位出现个别异常高Chl.a浓度，在分析中该部分数据作为异常值剔除。
2 结果与分析 2.1 水环境因子变化特征由表 1可知，在采样期间，3个区域的年均水温(近岸：(18.6±9.4)℃；梅梁湾：(18.6±9.4)℃：湖心：(18.0±9.4)℃)无显著(P>0.05)差异，在同月份3个区域的水温也无显著(P>0.05)差异，但3个区域的水温均表现出明显的季节变化特征(图 2a)。近岸区、梅梁湾和湖心区最高温度均出现在夏季，分别为31.6、31.9和32.2℃；最低温度均出现在冬季，分别为3.5、3.3和3.0℃。
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表 1 观测期间3个区域基本生物化学参数特征* Tab. 1 Basic bio-chemical properties in the three sub-zones during sampling period |
与水温不同，3个区域的生化参数不尽相同。其中，pH在近岸区最低，在梅梁湾和湖心区相差不大。NO3--N和NH3-N浓度沿湖心区、近岸区和梅梁湾呈梯度变化。受外源输入的影响，TP和TN浓度在近岸区均呈现最高值。DO在梅梁湾浓度最高，在湖心区浓度最低。pH、NO3--N、NH3-N、TP、TN和DO均无显著(P>0.05)差异。作为表征富营养程度的一个直接指标Chl.a，其在富营养化严重的近岸区((28.58±31.41) μg/L)和梅梁湾((28.67±23.99) μg/L)显著(P < 0.01)高于中营养的湖心区((14.44±12.00) μg/L)，且Chl.a和水温在月变化时间尺度上具有极高的相似性，均表现为暖季高、冷季低的变化特征(图 2)。TN也具有季节变化特征，梅梁湾和湖心区的TN峰值一般出现春季。
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图 2 观测期间水温(a)、TN(b)和Chl.a(c)在3个区域逐月变化特征 Fig.2 Temporal variation of water temperature (a), TN (b), and Chl.a (c) in the three sub-zones during sampling period |
图 3为近岸区、梅梁湾和湖心区3个区域N2O排放通量时间变化特征。近岸区和梅梁湾N2O排放通量最高值均出现在2012年4月，分别为36.48和14.28 mmol/(m2 ·d)；最低值均出现在2013年8月，分别为-9.43和-8.45 mmol/(m2 ·d)。4个季节(春、夏、秋、冬)近岸区N2O排放通量平均值分别为15.78、4.49、2.08、8.21 mmol/(m2 ·d)，梅梁湾N2O排放通量平均值分别为6.52、0.45、0.84、6.07 mmol/(m2 ·d)，2个区域均表现为春季N2O排放通量显著(p < 0.05)高于夏季和秋季。湖心区N2O排放通量最高值为18.73 mmol/(m2 ·d)，出现在2012年3月，最低值为-6.60 mmol/(m2 ·d)，出现在2013年8月。春、夏、秋、冬4个季节N2O排放通量平均分别为3.60、-0.49、0.50、4.81 mmol/(m2 ·d)，表现为冬季>春季>秋季>夏季。
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图 3 观测期间N2O通量在3个区域逐月变化特征 Fig.3 Temporal variation of N2O flux in the three sub-zones during sampling period |
观测数据表明N2O排放具有明显的空间变化特征(图 4)。由图 4可知，近岸区、梅梁湾和湖心区N2O排放通量均值分别为(7.74±11.45)、(3.41±5.10)、(2.10±4.31)mmol/(m2 ·d)，随着富营养化的降低，呈现由近岸区到湖心区逐渐递减的趋势。其中，近岸区平均N2O扩散通量显著(P < 0.05)高于梅梁湾和湖心区。同时，近岸区1号点作为武进港和直湖港的入湖口，其N2O排放通量不仅显著(P < 0.05)高于位于同一富营养区域的2号点位，也显著(P < 0.05)高于其他区域的6个点位，但其余各站点之间无显著性(P>0.05)差异。另外，基于近岸区和梅梁湾观测表明，本研究中藻型湖区N2O排放通量为(4.88±3.05)mmol/(m2 ·d)。
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图 4 观测期间N2O通量空间变化特征 a、b为方差性检验结果，不同字母表示具有显著性差异，P < 0.05 Fig.4 Spatial variation of N2O flux during sampling period |
基于为期2年的野外实测数据，将N2O排放通量与各水环境参数进行相关性分析。研究发现，水温是影响水-气界面N2O排放通量时间变化的重要环境变量(图 5)。受外源负荷影响较弱的湖心区，其N2O扩散通量与水温呈显著负相关关系(R2=0.43，P < 0.01)，但在梅梁湾N2O扩散通量与水温的相关性相对偏低(R2=0.29，P < 0.01)，温度仅控制了29 % 的N2O扩散通量时间变化。值得注意的是, 在入湖口的近岸区，N2O扩散通量与水温无显著相关性(R2=0.02，P>0.05)，因此，在近岸区，需重点考虑外源负荷输入等其他因素对N2O扩散排放时间变化的影响。
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图 5 近岸区(a)、梅梁湾(b)和湖心区(c)N2O通量与温度的时间相关性 Fig.5 Temporal variation of N2O flux and water temperature in littoral zone (a), Meiliang Bay(b), and central zone(c) |
湖泊水体富营养对水-气界面N2O扩散通量的空间变化影响显著。本研究发现，N2O排放通量与影响太湖富营养化的重要因素TN浓度呈显著正相关关系(R2=0.76，P < 0.01)，同时，也与表征水体富营养程度的直接指标Chl.a呈显著正相关系(R2=0.78，P < 0.01)(图 6)。这说明，富营养化是驱动水体N2O排放空间变化的重要因素，随着表征富营养化程度的TN和Chl.a浓度升高，湖泊N2O排放通量显著升高。
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图 6 N2O排放通量与TN (a)和Chl.a (b)的相关性 Fig.6 Spatial correlations between TN (a), Chl.a (b) and N2O emission flux |
3个区域N2O通量的时间变化受其它环境因子驱动，其中，DO、pH、NO3--N、NH3-N、TP也是重要的环境因子，由表 2可知，湖心区N2O排放通量时间变化与DO、NO3--N、TP、TN呈显著正相关关系；梅梁湾N2O排放通量与TP和Chl.a呈显著负相关关系，与NO3--N和TN呈显著正相关系，但与DO无显著相关性；而近岸区N2O扩散通量只与NO3--N呈显著正相关关系，与其余各参数均无明显相关性。
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表 2 3个区域N2O扩散通量与水体理化指标时间相关性 Tab. 2 Pearson correlations between N2O diffusion flux and physical-chemical factors in the littoral zone, Meiliang Bay and central zone |
研究结果表明不同湖区N2O通量均为正值，说明其是大气N2O的排放源。但是，不同区域N2O排放通量却有所不同，沿着近岸、梅梁湾、湖心呈现梯度降低的趋势(图 4)。以往研究发现在不同区域，湖泊N2O排放呈现显著变异[7, 11, 28]。本研究结果表明，在同一湖泊不同湖区，N2O排放呈显著差异(P < 0.05)。太湖湖心区处于中营养状态，受人为活动影响相对偏低，其N2O排放通量(2.10 mmol/(m2 ·d))要低于藻型湖区(4.88 mmol/(m2 ·d))。N2O通量的空间变化与表征湖泊富营养化状态的TN和Chl.a浓度呈现显著正相关关系(图 6)，藻型湖区高氮负荷和高Chl.a浓度可能是其高N2O排放的最主要原因。湖泊等水体N2O主要是氮循环的中间产物或者副产物，因此，高氮负荷直接促进N2O的产生和排放[8, 29-30]。另外，大量氮负荷可促进湖泊藻类暴发，而大量藻类可为N2O的产生提供新鲜有机质，致使其成为N2O的排放热点区域[8, 31]。
对比分析表明，在两个藻型湖区(近岸区和梅梁湾)不同点位N2O也呈现出显著的空间变化，随着采样点位离入湖河流距离增加，N2O排放通量呈现显著降低趋势(图 4)。其中，N2O峰值排放(10.93 mmol/(m2 ·d)) 出现在河口最近的1号点位。N2O峰值排放出现可能主要源于两方面原因，第一，外源碳氮负荷等易在河流入湖口聚集，有利于N2O的产生进而导致河口出现高N2O排放[30-32]；第二，连接梅梁湾的入湖河流(武进港和直湖港等，图 1)接收了大量的生活污水和工业废水[33]，导致这些河流富含N2O[29, 34-35]，其在输送过程中直接导致河口区域排放大量N2O[8, 36]。值得注意的是，在受人为活动干扰小的湖心区域，不同点位间N2O通量无显著(P >0.05)差异。综上，人为活动可能是导致湖泊内部N2O排放出现空间变化的最直接原因[9, 30]。
3.2 N2O排放通量的季节模式深入理解N2O通量季节模式及其对环境因子的响应是进行N2O准确收支估算的基础。2011年8月至2013年8月连续野外观测表明近岸、梅梁湾和湖心3个区域N2O通量均具有显著的季节变化(图 3)。其中，梅梁湾和湖心区2个区域N2O排放通量季节变化趋势高度一致，均表现为冷季高暖季低的变化特征，甚至湖心区在夏季表现为大气N2O的吸收汇(-0.49 mmol/(m2 ·d))。相关研究表明水温升高可显著增加N2O的产量[8, 30]，但本研究分析表明梅梁湾和湖心两个区域的N2O排放通量与水温呈现显著负相关关系(图 5)，即温度升高降低了N2O的排放。这与北方湖泊的研究结果相一致[11]，同时，也有研究表明暖季高水温一方面降低了水体N2O溶存浓度，另一方面导致反硝化比较彻底，减少了中间产物N2O的累积，进而导致N2O通量与水温呈现显著负相关关系[13, 30]。
观测数据也表明水温不是调控N2O通量季节变化的唯一因子。其中，最为直接的证据是在受外源输送影响显著的近岸区，N2O通量的季节变化与水温无显著相关性(表 2)。近岸区接收了大量外源污染物负荷，大量外源负荷可能会“稀释”掉温度对N2O排放的影响[36-37]。长期控制实验表明大量外源氮负荷添加对N2O排放的影响要大于温度的影响[37]。值得注意的是，近岸区N2O排放通量与NO3--N浓度呈显著正相关关系，且该相关性也出现在其他两个湖区(表 2)。因此，本研究结果表明N2O的产生和排放对NO3--N增加较为敏感，水体中氮负荷能够较好指示N2O的排放强度[38-39]。多数研究也表明，随着人为NO3--N输入量增加，水体N2O排放通量也随之显著升高[40-41]。综上，湖泊N2O排放的时间变化受多种因素影响，温度可能不是唯一影响因素，在预测湖泊水体N2O排放对气候变暖响应时要综合考虑多因子的调控效用。
3.3 藻型湖区N2O排放强度及其关键影响因素全球湖泊普遍面临着富营养化和蓝藻暴发等问题[16-17]，深入理解藻型湖泊N2O排放强度及其关键环境影响因素是构建湖泊N2O排放理论框架及预测模型的基础。本研究结果表明，藻型湖区具有极强的N2O排放，其排放通量(4.88 mmol/(m2 ·d))是湖心区域的2倍多(2.10 mmol/(m2 ·d))。另外，本研究中藻型湖区N2O排放通量是全湖湖泊均值(1.09 mmol/(m2 ·d))的4.5倍多[12]。更为重要的是，在富营养化的近岸区，受外源输入和藻类暴发共同影响，其年均N2O排放通量可达到10.93 mmol/(m2 ·d)。相关数据表明我国东部湖泊河口处N2O排放通量是湖心区域的5倍多[32]，本研究中河口处N2O排放通量也是湖心区域的5倍多(图 3)。此外本研究中的入湖河流的总氮浓度大于3 mg/L，外源氮负荷高[42]。综上，引起N2O等温室气体排放通量空间异质性的关键驱动机制是受外源输入影响所致[43-44]。富营养化藻型湖区具有较强的N2O排放通量，对湖泊N2O收支估算等具有重要贡献，未来需要重点关注。
氮素富集是藻型湖区N2O高排放的主要原因。统计分析表明N2O排放通量的时间变化和空间变化均与氮负荷呈显著正相关关系(图 6和表 2)，因此，水体中氮负荷是决定N2O排放强度的关键因子，可以作为N2O排放热点的重要指示因子[29, 39]。其中，NO3--N对水体N2O排放影响较大，而NH3-N几乎没有影响(表 2)。表明该浅水湖泊水体中N2O可能主要来自反硝化作用，这也与其他相关研究结果相一致[39]。值得注意的是，梅梁湾湖区N2O通量时间变化与Chl.a呈显著负相关关系(表 2)，可能源于太湖蓝藻暴发一般是出现在暖季[9]，进而导致Chl.a与N2O通量出现相反的季节变化趋势。此外，蓝藻暴发可改变水体生境条件，进而也可能影响N2O的产生和排放。湖泊等水体N2O的产生、消耗和排放是一个复杂过程，受到生物、化学和物理等多因子影响[8]，藻型湖区N2O排放过程可能更加复杂，受N2O产生速率和水-气界面N2O扩散速率等多过程共同影响，未来还需开展更多的研究工作。
湖泊水体N2O排放通量的观测方法主要有扩散模型法和静态箱法。本研究采用的扩散模型法具有劳动成本及耗时小、样品收集步骤简便、测定区域广阔、适用于多点观测等优点。已有研究表明扩散模型法观测得到的N2O排放通量与静态箱法观测得到的排放通量有差异，但两种方法观测的N2O通量有相同的变化趋势，且基于这两种方法观测得到的N2O通量有相同的环境驱动因子[45]。因此，扩散模型法可捕捉到N2O排放的变化特征及其影响因子。
4 结论1) 藻型湖区呈现极强的N2O排放，其排放通量(4.88 mmol/(m2 ·d))是参考区域(湖心区2.10 mmol/(m2 ·d))的2倍多。此外，在藻型湖区中不同点位N2O排放差异显著，入湖河口是N2O的热点排放区。
2) 连续观测表明N2O排放具有显著的季节变化模式，但调控不同区域N2O排放时间变化的因子有所不同。其中，近岸区N2O排放的时间变化主要受氮负荷影响，但在梅梁湾和湖心区，N2O排放的时间变化受水温和氮负荷等多因子影响。
3) 氮素富集是藻型湖区N2O高排放的直接原因，水体氮负荷可以作为N2O排放热点的重要指示因子。但是，为准确构建藻型湖泊N2O排放理论框架，未来还需重点关注其N2O排放的时空变异规律及其对环境变化的响应。
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