2024, Vol. 36 
(2: 江汉大学, 持久性有毒污染物环境与健康危害湖北省重点实验室, 武汉 430056)
(2: Hubei Key Laboratory of Environmental and Health Effects of Persistent Toxic Substances, Jianghan University, Wuhan 430056, P. R. China)
长江中下游平原是我国浅水湖泊分布的集中地，孕育了丰富的生物多样性。随着城市的建设发展和气候的变化加剧，富营养化已成为我国湖泊面临的主要生态环境问题之一[1-2]。富营养化会导致一系列的生态异常响应，使整个湖泊生态系统最终呈现出生物群落结构趋于单一、生物多样性下降等现象[3]。长期监测并记录湖泊湿地生物多样性状况，评估其未来演变趋势，是理解生物多样性变化驱动力的基础，也是制定合理的生物多样性保护策略的重要前提[4-5]。在湖泊富营养化治理和生态修复的过程中，除了要关注水环境指标外，生物指标同样不可忽视。
轮虫作为浮游动物的优势类群，是链接微食物链和更高营养级的关键环节，对维持水域生态系统的结构功能具有重要作用[6-8]。它们分布广，发育快，世代周期短，对水环境的变化敏感，其数量、优势种、物种多样性和群落结构等都能作为反映湖泊营养状况的有效指标[9-11]。对于同一地区同一水系富营养化程度不同的湖泊中轮虫群落结构和物种多样性的研究已有报道[12-14]，但这些湖泊多为封闭水体或相互独立，而对于连通水系中轮虫群落的关注还较少[15]。水系连通对生态环境的改善和生物多样性保护具有积极作用，但同时也可能产生因混流而使原本水质较好的湖泊水质变差等负面影响[16]。
武汉汉阳地区地理位置独特，拥有众多相互交织的小型浅水湖泊，长江与其最长支流汉江也在此交汇，构成了庞大的水网。汉阳水网具有水文调节、水资源供给和生物多样性维持等重要的生态功能价值[17]。但近年来，水网中的沉水植物退化严重[18]，底栖动物群落结构单一[19-20]，各湖泊已呈现出不同程度的富营养化，湖泊生态系统功能面临着严重威胁。为了解城市连通水系中轮虫群落结构和物种多样性特征，以及轮虫群落对富营养化的响应规律，本文对汉阳水网中不同富营养水平的湖泊进行了季节性调查，以期为湖泊生态修复和生物多样性保护提供基础资料和科学依据。
1 材料与方法 1.1 研究区域概况及样点设置 1.1.1 研究区域概况汉阳水网位于武汉主城区的西南部，水网北连汉江，汉江水经琴断口小河流入龙阳湖，再分流至墨水湖和三角湖，然后汇入南太子湖，最后经东风闸和东湖泵站流向长江; 水网西面的后官湖则通过打鼓渡河与三角湖相连(图 1)。通常每年6—10月汉江水位较高，再加上湖群北高南低的地势，可进行自流引水; 水位下降时则通过泵站动力引水[21]。
|
图 1 汉阳水网中5个湖泊样点设置 Fig.1 Sampling sites of five lakes in Hanyang water network |
2021年6月(夏季)、9月(秋季)和12月(冬季)以及2022年3月(春季)对汉阳水网中的后官湖(H)、三角湖(S)、南太子湖(N)、墨水湖(M)和龙阳湖(L)共5个湖泊的水环境及浮游生物进行调查。共设置26个样点，兼顾近岸及敞水区，其中后官湖设置6个样点，其余湖泊各设置5个样点(图 1)。
1.2 样品采集与鉴定使用便携式声纳测深仪(Speedtech SM-5)测定水深(WD)，使用赛氏盘测定透明度(SD)，使用多参数水质分析仪(YSI Pro Plus)测定水温(WT)、电导率(Cond)和pH等。另外，各样点采集1 L水样(约水面下0.5 m处)回实验室进行水质分析。采用过硫酸钾氧化紫外分光光度法测定总氮(TN)、纳氏试剂光度法测定氨氮(NH3-N)、酚二磺酸光度法测定硝态氮(NO3--N)、钼锑抗分光光度法测定总磷(TP)和溶解性正磷酸盐(SRP)、丙酮法测定叶绿素a(Chl.a)，具体方法参考《水和废水监测分析方法》(第四版，增补版)[22]。
轮虫样品的采集使用5 L的304不锈钢采水器，在表层0.5 m下采集15 L水混合，通过20 μm的浮游生物网过滤，滴加甲醛溶液至终浓度为4%[15]。计数时将样品浓缩至20 mL，摇匀后取1 mL于浮游生物计数框，每个样品计数两片取平均值，每片结果与平均值之差不超过20%，否则计数第3片[15]。轮虫的鉴定参考《中国淡水轮虫志》[23]和Koste分类系统[24]。其他浮游生物的采集和计数参考《淡水浮游生物研究方法》[25]，鉴定参考相关文献[26-29]。
1.3 数据处理与分析 1.3.1 湖泊综合营养状态指数选取Chl.a、TN、TP和透明度等参数，用综合营养状态指数TLI(Σ)评价湖泊营养类型：TLI(Σ)＜30时为贫营养; 30≤TLI(Σ)≤50时为中营养; 50＜TLI(Σ)≤60时为轻度富营养; 60＜TLI(Σ)≤70时为中度富营养; TLI(Σ)>70时为重度富营养[30]，计算公式为：
| ${TLI}(\Sigma)=\Sigma W_j \cdot {TLI}(j)$ | (1) |
式中，Wj为第j种参数的营养状态指数相关权重，TLI(j)为第j种参数的营养状态指数。以Chl.a为基准参数，第j种参数的归一化相关权重计算公式为：
| $W_j=\frac{r_{i j}^2}{\sum\limits_{j=1}^m r_{i j}^2}$ | (2) |
式中，rij为第j种参数与基准参数Chl.a的相关系数，m为评价参数的个数。营养状态指数计算公式为：
| $T L I(\mathrm{Chl} . a)=10(2.5+1.086 \ {\rm{ln}}\ \mathrm{Chl} . a)$ | (3) |
| $T L I(\mathrm{TP})=10(9.436+1.624 \ {\rm{ln}}\ \mathrm{TP})$ | (4) |
| ${TLI}(\mathrm{TN})=10(5.453+1.694 \ {\rm{ln}}\ \mathrm{TN}) $ | (5) |
| $T L I(\mathrm{SD})=10(5.118-1.94 \ {\rm{ln}}\ \mathrm{SD})$ | (6) |
用优势度Y表示某一轮虫物种在群落中所占优势的程度，将Y>0.02的物种定为优势种[31]。用Shannon-Wiener指数(H′)和Margalef指数(d)分析群落多样性，计算公式为：
| $Y=\left(n_i / N\right) f_i$ | (7) |
| $H^{\prime}=-\sum\left(P_i \cdot \ln P_i\right)$ | (8) |
| $d=(S-1) / \ln N$ | (9) |
式中，ni为第i个物种的个体数，N为所有物种的个体数，fi为第i个种在各采样点中出现的频率，Pi为第i个物种的个体数与样品中总个体数的比值，S为总物种数。
选用非度量多维尺度分析(NMDS)探究轮虫群落的时空差异，通过R语言的vegan软件包实现。分析轮虫群落与环境因子和生物因子的相关关系前，先将物种与环境数据进行对数转换(lg(x+1))，用多元线性回归逐步筛选出对轮虫种类数、密度和多样性指数有显著影响的因子，通过SPSS完成。采用约束排序方法分析轮虫群落结构与环境因子的关系，剔除出现频率小于5%的物种，再进行去势对应分析(DCA)，当各排序轴中最大的梯度长度大于3时，选典范对应分析(CCA)，当梯度小于3时，选冗余分析(RDA)，通过逐步选择和蒙特卡罗法筛选有效的因子组合对物种数据进行解释，此过程通过vegan和ggplot软件包实现。用简单线性回归和分段线性回归的方法拟合轮虫群落对富营养化的响应规律，通过segmented软件包实现。
1.3.3 统计分析轮虫密度和优势度的计算在Excel表中完成，多样性指数的计算通过R语言的reshape2软件包实现。各类参数的多重比较采用Dunnett检验，比较前先对数据进行方差齐性检验，满足方差齐性时使用Tukey检验，否则使用Kruskal检验，通过agricolae软件包实现。
2 结果 2.1 湖泊环境和生物因子汉阳水网5个湖泊大部分环境因子和生物因子的季节差异显著(图 2)。夏、秋季水温较高，平均值分别为(30.24±1.32)和(31.59±1.67) ℃，冬季为(12.96±1.02) ℃，显著低于夏、秋季(P＜0.01)，同时冬季pH的平均值(10.98±0.97)显著高于其他季节(P＜0.01)。透明度和电导率的变化趋势相同，冬、春季的平均值较高，且春季透明度((0.71±0.31) m)显著高于其他季节(P＜0.01)。营养盐中，夏季NH3-N的平均浓度((1.22±0.59) mg/L)显著高于其他季节(P＜0.01)，春季NO3--N的平均浓度最高((1.07±0.42) mg/L)，TP的平均浓度最低((0.09±0.05) mg/L)，且与其他季节都存在显著差异(P＜0.05)。生物因子中，浮游植物和原生动物平均密度的季节变化明显，其中浮游植物夏、秋季的平均密度分别为(3.81±1.38)×107和(2.34±0.87)×107 cells/L，显著高于冬、春季(P＜0.01)。此外，水深、SRP、Chl.a和TLI(Σ)的季节差异不显著(P＞0.05)。
|
图 2 环境因子和生物因子的季节变化(**P＜0.01，*P＜0.05，下同) Fig.2 Seasonal variation of environmental and biological factors |
空间差异较大的因子主要有水深、电导率、TN、TP、Chl.a、枝角类和桡足类密度及TLI(Σ)(图 3)。其中龙阳湖和后官湖的水深大于其他湖泊，平均值分别为(2.33±0.22)和(2.21±0.18) m。后官湖电导率、TN、TP、Chl.a和TLI(Σ)的平均值分别为(281.31±25.54) μS/cm、(1.54±0.16) mg/L、(0.08±0.03) mg/L、(20.43±11.31) μg/L和56.78±4.80，都显著低于其他湖泊(P＜0.05);枝角类和桡足类的平均密度分别为(58.49±45.06)和(33.28±28.13) ind./L，显著高于其他湖泊(P＜0.05，南太子湖除外)。此外，水温、pH、NH3-N、NO3--N和浮游植物密度的空间差异不显著(P＞0.05)。
|
图 3 环境因子和生物因子的空间变化(H-后宫湖，S-三角湖，N-南太子湖，M-墨水湖，L-龙阳湖，下同) Fig.3 Spatial variation of environmental and biological factors |
4个季节共采集到轮虫15科25属51种，其中后官湖有23种，龙阳湖有26种，三角湖和墨水湖各有35种，南太子湖有38种(附表Ⅰ)。异尾轮属(Trichcoerca)和臂尾轮属(Brachionus)的种类数约占总体的三分之一，其中异尾轮属的种类最丰富，有11种，基本出现在夏、秋季，臂尾轮属有5种，各季节的湖泊中均有出现。各湖泊轮虫种类数的季节变化规律基本一致，表现为夏、秋季较多，冬、春季较少，并且后官湖的种类数在不同季节始终较少。
5个湖泊的共有优势种为裂痕龟纹轮虫(Anuraeopsis fissa)、长三肢轮虫(Filinia longiseta)、螺形龟甲轮虫(Keratella cochlearis)、针簇多肢轮虫(Polyarthra trigla)和对棘异尾轮虫(T. similis)(附表Ⅱ)。从季节上看，后官湖的优势种组成也与其他湖泊明显不同：夏、冬、春3个季节后官湖的优势种仅有2~3种，而秋季萼花臂尾轮虫(Brachionus calyciflorus，Y=0.11)、曲腿龟甲轮虫(Keratella valga，Y=0.03)和扁平泡轮虫(Pompholyx complanate，Y=0.26)等只在后官湖占优势。
2.3 密度5个湖泊轮虫密度的季节变化极显著(P＜0.01)，峰值均出现在夏、秋季(图 4)。其中，三角湖轮虫的密度峰值为2065.00 ind./L，南太子湖轮虫的密度峰值为1525.33 ind./L，三角湖和南太子湖夏、秋季轮虫的密度显著高于冬、春季(图 4b~c，P＜0.05)。墨水湖和龙阳湖轮虫的密度峰值出现在夏季，分别为1845.00和1590.00 ind./L，显著高于其他季节(图 4d~e，P＜0.05)。后官湖轮虫的密度峰值出现在秋季，为257.78 ind./L (图 4a)。5个湖泊轮虫的年均密度范围为109.65~995.92 ind./L(图 4j)，湖泊之间的密度差异在不同季节各不相同，但后官湖的轮虫密度始终显著低于其他湖泊(P＜0.05，图 4f~i)。
|
图 4 轮虫密度的时空变化(不同小写字母表示有显著性差异(P＜0.05)，下同) Fig.4 Seasonal and spatial variation of rotifer density |
5个湖泊轮虫Shannon-Wiener指数年均值的范围为0.86~1.68，Margalef指数年均值的范围为0.65~1.44。各湖泊多样性指数的季节变化不显著(P＞0.05)，整体表现为夏、秋季的多样性更高(图 5)。同一季节湖泊之间的多样性指数差异极显著(P＜0.01)，尤其是后官湖在夏、冬、春季的多样性指数均显著低于其他湖泊(P＜0.05，图 6)。
|
图 5 轮虫物种多样性的季节变化 Fig.5 Seasonal variation of rotifer species diversity |
|
图 6 轮虫物种多样性的空间变化 Fig.6 Spatial variation of rotifer species diversity |
总体上看，轮虫群落结构的季节差异明显(图 7)。后官湖夏季样本集中在第三象限，秋季样本集中在第二象限(图 7a); 南太子湖夏季样本集中在第三象限，秋季样本集中在第二象限，冬季样本集中在原点附近(图 7c); 龙阳湖夏季样本集中在第三象限，秋季样本集中在第四象限，冬季样本集中在第二象限，春季样本集中在第一象限(图 7e)。
|
图 7 轮虫群落非度量多维尺度排序图 Fig.7 Non-metric multidimensional scaling (NMDS) ordination biplots of rotifer community |
群落结构的空间差异相对较小，夏季后官湖的样本分布在第二、三象限，南太子湖的样本集中在原点附近，墨水湖的样本集中在第一象限，三角湖和龙阳湖的样本分布在第一、四象限(图 7f); 秋季三角湖和墨水湖的样本集中在第一象限，龙阳湖的样本集中在第二象限，后官湖的样本集中在第三象限，南太子湖的样本集中在第四象限(图 7g); 冬、春季5个湖泊之间群落较为相似(图 7h~i)。
2.6 轮虫群落与环境和生物因子间的关系多元逐步回归分析表明，水温、pH、浮游植物密度和原生动物密度是驱动轮虫种类变化的主要因子，其中原生动物密度对轮虫种类数的影响较其他因素更大(Beta=0.53，表 1)。轮虫的密度则与水温、pH、电导率、浮游植物密度、原生动物密度和桡足类密度呈显著正相关，其中浮游植物密度对轮虫密度的影响更大(Beta=0.47)。Shannon-Wiener指数与水温、pH、Chl.a和原生动物密度呈显著正相关，其中水温对Shannon-Wiener指数的影响更大(Beta=0.56)。Margalef指数与水温、浮游植物密度和原生动物密度呈显著正相关，与透明度呈显著负相关，其中原生动物密度对Margalef指数的影响更大(Beta=0.60)。
|
表 1 轮虫群落结构参数与环境和生物因子的多元回归模型 Tab. 1 Multiple regression models between rotifer community parameters and environmental and biological factors |
CCA、RDA分析结果(图 8)表明，轮虫群落结构的时空变化与水温、NH3-N、透明度、TN、浮游植物密度和枝角类密度有关，共同解释了23.5%的变异，其中贡献率较大的水温和NH3-N分别解释了变异程度的8.1%和4.9%(图 8j)。分湖泊比较，后官湖和南太子湖群落结构的季节变化由透明度主导，解释率分别占总变异程度的26.4%和23.2%(图 8a，c)。三角湖和墨水湖由浮游植物主导，解释率分别占总变异程度的23.7%和32.2%(图 8b，d)。龙阳湖电导率的解释率最高，占总变异程度的40.6%(图 8e)。除以上因子外，各湖泊其他因子的解释率均不足20%。
|
图 8 轮虫群落与环境和生物因子的CCA及RDA分析 Fig.8 Canonical correspondence analysis (CCA) and redundancy analysis (RDA) between rotifer communities and environmental and biological factors |
影响群落结构空间差异的因子也随季节而变化。夏季空间差异主要受原生动物和电导率的影响，共同解释了变异程度的31.9%(图 8f)。秋季主要受NH3-N和原生动物的影响，共同解释了变异程度的28.7%(图 8g)。冬季主要受浮游植物和水深的影响，共同解释了变异程度的29.7%(图 8h)。春季主要受电导率的影响，解释了变异程度的26.5%(图 8i)。除以上因子外，各季节其余因子的解释率相对较低，均不足10%。
将轮虫的种类数、密度和多样性指数分别与TLI(Σ)进行简单线性回归和分段线性回归的拟合，结果显示分段线性回归模型的R2更大，能更好地拟合轮虫群落结构的各项参数与TLI(Σ)的关系(图 9)。轮虫种类数、密度、Shannon-Wiener指数和Margalef指数的拐点分别为70.18、67.11、69.54和65.05，随着TLI(Σ)增大，轮虫种类数、密度和多样性指数的值均增大，达到拐点后各参数均呈现下降的趋势。
|
图 9 轮虫群落结构参数与TLI(Σ)的简单线性回归模型和分段线性回归模型 Fig.9 Simple linear regression models and piecewise linear regression models of rotifer community parameters with TLI(Σ) |
本研究中，汉阳水网各湖泊轮虫种类数的变化范围为23~38种，年均密度变化范围为109.7~995.92 ind./L，Shannon-Wiener指数和Margalef指数的年均值变化范围分别为0.86~1.68和0.65~1.44。与长江中下游地区的一些大型浅水湖泊相比，汉阳水网的湖泊轮虫种类数较少，多样性较低，密度差异不大。如鄱阳湖检出轮虫83种，年均密度为1109.08 ind./L[32]; 洞庭湖流域柳叶湖检出轮虫88种，Shannon-Wiener指数和Margalef指数年均值分别为2.81和3.24，密度峰值为2535 ind./L[15]。与长江中下游地区的一些中小型浅水湖泊相比，汉阳水网的湖泊轮虫种类数和密度居中，多样性仍然较低，如汀棠湖检出轮虫55种，年均密度为490.3 ind./L，Shannon-Wiener指数和Margalef指数的年均值分别为2.34和2.21[33]; 梁子湖水系4个湖泊轮虫种类范围为18~36种，年均密度变化范围为1811~5250 ind./L，Shannon-Wiener指数和Margalef指数的范围分别为1.36~1.92和1.13~2.26[13]。一般来说，多样性高的群落比较稳定，多样性较低的群落稳定性也相对较差。汉阳水网的湖群地处生活区和工业区中心，湖泊面积小，受人类干扰程度大，不利于群落的稳定，可能是导致轮虫多样性较低的重要原因。
汉阳水网中轮虫群落的季节变化明显，夏、秋季种类丰富、平均密度和多样性较高，冬、春季种类少、平均密度和多样性较低，与鄱阳湖、柳叶湖和梁子湖水系轮虫群落的季节变化规律类似[13, 15, 32]。许多学者认为水温是决定轮虫季节演替的主要因子[9, 34-35]。在一定温度范围内，随着温度上升，轮虫卵的发育时间缩短，种群周转加快，易形成密度高峰[36]。水网中各湖泊轮虫的种类数、平均密度和多样性指数均与水温存在显著的正相关关系，但水温只是影响Shannon-Winer指数的主要因素，种类数、密度和Margalef指数主要受浮游植物和原生动物的影响。轮虫中的滤食者以水中的藻类、细菌和有机质为食，捕食者以原生动物和其他小型的浮游动物为食[37]。丰富的浮游植物和原生动物作为轮虫的重要饵料来源，促进了汉阳水网中轮虫种群的扩增。此外，轮虫的种类、密度和Shannon-Winer指数还与pH呈显著正相关，这与饶利华等[38]的研究结果一致，Siegfried等也发现酸性条件可显著降低湖泊轮虫群落的多样性[39]。汉阳水网各湖泊的pH值呈弱碱性，且季节差异显著，变化趋势也与轮虫密度和多样性指数的季节变化趋势一致，说明pH的适当增长有利于轮虫的生长繁殖。
轮虫群落结构的时空差异主要受水温和NH3-N的影响，但筛选出的所有因子对变异的解释率只有23.5%，说明还可能存在其他未探究到的因素，如氯离子[37]、总有机碳[40]等影响着轮虫的群落结构。与以往研究不同的是，水网中5个湖泊轮虫群落结构的季节变化都不由水温主导，而是与透明度、电导率和浮游植物的关联更强。透明度直接决定着水体真光层的深度和水下光场的分布，进而影响浮游植物的初级生产力[41]，因此可以认为，除龙阳湖外，其余湖泊轮虫群落结构的季节变化受浮游植物的影响更大。有研究表明，在环境相对稳定的水体，轮虫的种群增长主要取决于食物等生物因子，而在理化环境易变的水体，则取决于易变的理化因子[42]。相比之下，龙阳湖全年处于重富营养水平，营养盐浓度、浮游植物密度等指标的变幅不大，因此电导率成为影响其群落结构的主要因素。Bielańska-Grajner和GŁadysz发现不同种类的轮虫对电导率的适应能力不同，如随着电导率升高，螺形龟甲轮虫和裂足臂尾轮虫的密度下降而萼花臂尾轮虫的密度上升[43]，这些轮虫均为5个湖泊中的优势种，说明电导率很可能是通过影响一些敏感物种来影响群落结构的。
5个湖泊轮虫群落的空间差异因季节的变化而不同，除了与电导率、浮游植物和原生动物有关外，还受NH3-N和水深等的影响。营养盐对浮游动物的影响通常是间接的，N、P营养盐一般先影响浮游植物的种类和群落演替，继而影响浮游动物的数量和多样性[44-45]。在对太湖水华的研究中发现，冬、春季节P限制浮游植物的生长，而夏、秋季节则N限制浮游植物的生长，且优先利用NH3-N的可能性更大[46-47]。单从营养盐来比较，汉阳水网中轮虫群落结构的空间差异在夏、秋季受NH3-N的影响，冬季受TP的影响，与太湖浮游植物的营养限制因子类似。孙晓梅等[48]发现，NH3-N和TP既是浮游动物群落分布的主要影响因子，也是浮游植物群落分布的主要影响因子，同时滤食性浮游动物对浮游植物变化的响应能力较强[49]，进一步验证了营养盐对轮虫群落的间接调控主要是通过浮游植物来实现的。Stampfli等[50]的研究表明, 水深对浮游动物的分布有显著影响，洪陈聪等[51]的研究结果也表明滤食性轮虫与水深存在显著的负相关关系，汉阳水网冬、春季的轮虫结构与水深显著相关。冬、春季为汉阳水网的低水位期，水深的变化能直接通过“浓缩”或“稀释”作用影响浮游植物[41]，进而影响轮虫。
5个湖泊中，后官湖轮虫的群落结构与其他湖泊明显不同，种类、密度和多样性也比其他湖泊低。后官湖电导率、TN、TP、Chl.a和TLI(Σ)等环境因子显著低于其他湖泊，同时与轮虫存在竞争和捕食关系的枝角类和桡足类密度显著高于其他湖泊，一方面营养盐等影响了轮虫食物资源的积累，另一方面竞争和捕食压力导致轮虫的优势减小[52]。除此之外，后官湖轮虫群落的差异性还可能与湖泊的连通程度有关。水体连通性是导致轮虫群落结构相似的原因之一[15]，水网中的其他湖泊有多条河渠互通，受汉江和长江来水的影响较大，有利于物种的迁移和扩散，而后官湖位于水网西南角，仅通过打鼓渡河与三角湖相连，与其他湖泊的物种交换能力相对较弱。
3.2 轮虫群落对富营养化的响应臂尾轮属、异尾轮属和腔轮属的轮虫为亚热带地区水体中最主要的轮虫类群[6, 53]。汉阳水网5个湖泊中多样性较高的轮虫类群为异尾轮属和臂尾轮属，但腔轮属的种类较少且不占优势，这可能与其生活方式有关。腔轮属为典型的底栖类群[23]，本次调查中的几个湖泊，除后官湖外，其余湖泊沉水植物完全退化，挺水植物也仅在沿岸零星可见，因此难以采集到较多的底栖种类。各湖泊的共有优势种为裂痕龟纹轮虫、长三肢轮虫、螺形龟甲轮虫、针簇多肢轮虫和对棘异尾轮虫等，为典型的富营养指示种[54-55]，与这些湖泊目前所处的富营养化环境是相适应的。
透明度、TN、TP和Chl.a等指标虽然能不同程度地表征水域的生物化学状况，但TLI(Σ)是包含了这几种因子的综合评价指标，能更客观地反映湖泊营养状况。以往的研究大多认为轮虫密度与TLI(Σ)呈正相关，而种类数和多样性指数则与TLI(Σ)呈负相关[10, 12-13]。汉阳水网中轮虫群落的各项参数与TLI(Σ)的回归模型则揭示了不一样的响应规律：轮虫种类、密度及多样性指数最初随着TLI(Σ)增大而增大，但当富营养化发展到一定程度后，轮虫种类、密度及多样性指数随之降低。一方面，分析方法的不同可能会导致研究结果的差异。以往的研究多采用线性回归探究轮虫群落参数与TLI(Σ)的关系[10, 12-13]，本文分别比较了线性回归和分段线性回归这两种模型的拟合效果，发现分段线性回归模型能更真实地反映出轮虫群落结构参数随富营养发展的变化规律。另一方面，湖泊营养水平的差异也有可能导致分析结果的不同。钱方平等[12]的研究表明，轮虫种类与TLI(Σ)的负相关关系只存在于营养水平较高的湖泊中; Dodson[56]也曾指出，贫营养湖泊中浮游动物的种类较少，中营养和富营养湖泊中种类明显增多，营养水平继续上升时种类数反而下降。汉阳水网中的5个湖泊TLI(Σ)均值都>50，全部达到富营养水平，种类、密度和多样性指数的拐点均出现在70附近，即重富营养的初期，进一步说明了在湖泊富营养发展的不同阶段，轮虫种类数、密度和多样性的变化趋势不同。
水体富营养化不仅可以影响轮虫的种类、密度和多样性，还可以通过“上行效应”或“下行效应”调控轮虫的群落结构。已有研究表明，蓝藻和真核藻类相比浮游动物对TLI(Σ)的响应更敏感，富营养化通过影响藻类的组成和多样性对浮游动物的多样性产生负面影响[57]。同时，重富营养的压力还会削弱浮游动物“下行效应”的影响[58]。Wen等[59]对芜湖市4个湖泊轮虫群落结构的研究发现，在营养水平和轮虫潜在捕食者密度相近的湖泊，轮虫的群落结构相似。谢萍等[33]也发现，在营养水平相近的湖泊，当轮虫的潜在捕食者较多时，“下行效应”很大程度上决定着轮虫群落结构的相似性; 当“下行效应”不明显时，群落结构的变动则取决于“上行效应”。汉阳水网中的湖泊都处于富营养水平，浮游植物的密度极高，而枝角类和桡足类的密度较低。当枝角类和桡足类的密度差异小而浮游植物的密度差异大时，轮虫的群落结构也存在明显的差异(季节变化); 当枝角类和桡足类的密度差异大而浮游植物的密度无显著差异时，轮虫的群落结构较为相似(空间变化)。此外，鱼类也可通过“下行效应”影响浮游动物群落结构。通常情况下，鱼类偏向于捕食枝角类等大型浮游动物[60]，而轮虫由于个体相对较小，受鱼类的直接影响不大[61]。根据未发表数据，三角湖、南太子湖和墨水湖等湖泊中浮游生物食性的鱼类占比最高，且以似鱎等小型鱼类为主，这与本文的研究结果是相符的。丰富的食物资源为浮游生物食性的鱼类提供了适宜的生存条件，过多的小型鱼类又通过促进湖泊内源磷的释放，导致浮游动物群落小型化，藻类大量繁殖[62]。
与十年前相比，汉阳水网整体的富营养化状况有所改善[18]，但轮虫群落结构及多样性的变化趋势提示水网仍然存在富营养化加重的风险。此外，浮游植物密度过高以及大型浮游甲壳动物密度较低等现象进一步反映出水网生态的不平衡。未来不仅要对水网中的湖泊生态系统进行长期监测，还需结合生态修复等措施全面改善湖泊生态环境，促进生态系统的良性循环。
4 附录附表Ⅰ、Ⅱ见电子版(DOI: 10.18307/2024.0534)。
|
|
附表Ⅰ 汉阳水网中5个湖泊的轮虫物种名录 Appendix Ⅰ Species composition of rotifers in five lakes of Hanyang water network |
|
|
附表Ⅱ 汉阳水网中5个湖泊的轮虫优势种及优势度 Appendix Ⅱ Dominant species and dominance of rotifers in five lakes of Hanyang water network |
| [1] |
Zhao YH, Li T, Huang B et al. Evolution characteristics and driving factors of water quality and eutrophication of typical lakes in the middle reaches of the Yangtze River from 2016 to 2020. J Lake Sci, 2022, 34(5): 1441-1451. [赵晏慧, 李韬, 黄波等. 2016—2020年长江中游典型湖泊水质和富营养化演变特征及其驱动因素. 湖泊科学, 2022, 34(5): 1441-1451. DOI:10.18307/2022.0503] |
| [2] |
Zhang YL, Zhang YB, Qin BQ et al. Evolution process and driving mechanism of lake ecological space in the middle and lower reaches of the Yangtze River. Environment and Sustainable Development, 2019, 44(5): 33-36. [张运林, 张毅博, 秦伯强等. 长江中下游湖泊生态空间演变过程及影响因素. 环境与可持续发展, 2019, 44(5): 33-36.] |
| [3] |
Qin BQ, Gao G, Zhu GW et al. Lake eutrophication and its ecosystem response. Chinese Science Bulletin, 2013, 58(9): 961-970. DOI:10.1007/s11434-012-5560-x |
| [4] |
Pereira HM, Ferrier S, Walters M et al. Essential biodiversity variables. Science, 2013, 339(6117): 277-278. DOI:10.1126/science.1229931 |
| [5] |
Ma KP. Assessing progress of biodiversity conservation with monitoring approach. Biodiversity Science, 2011, 19(2): 125-126. [马克平. 监测是评估生物多样性保护进展的有效途径. 生物多样性, 2011, 19(2): 125-126. DOI:10.3724/SP.J.1003.2011.02053] |
| [6] |
Segers H. Global diversity of rotifers (Rotifera) in freshwater. Hydrobiologia, 2008, 595(1): 49-59. DOI:10.1007/s10750-007-9003-7 |
| [7] |
Margaritora FG, Fumanti B, Alfinito S et al. Trophic condition of the volcanic Lake Nemi (Central Italy): Environmental factors and planktonic communities in a changing environment. Journal of Limnology, 2005, 64(2): 119. DOI:10.4081/jlimnol.2005.119 |
| [8] |
Haberman J, Laugaste R. On characteristics reflecting the trophic state of large and shallow Estonian lakes (L. Peipsi, L. Võrtsjärv). Hydrobiologia, 2003, 506(1): 737-744. DOI:10.1023/B:HYDR.0000008572.77431.1b |
| [9] |
Liang DW, Wang Q, Wei N et al. Biological indicators of ecological quality in typical urban river-lake ecosystems: The planktonic rotifer community and its response to environmental factors. Ecological Indicators, 2020, 112: 106127. DOI:10.1016/j.ecolind.2020.106127 |
| [10] |
Zheng JX, Chi SY, Li D et al. Impact of eutrophication on rotifer community structure in shallow lakes. Ecology and Environmental Sciences, 2014, 23(12): 1964-1971. [郑金秀, 池仕运, 李聃等. 富营养化对浅水湖泊轮虫种群结构影响研究. 生态环境学报, 2014, 23(12): 1964-1971. DOI:10.3969/j.issn.1674-5906.2014.12.012] |
| [11] |
Devetter M, Sed'a J. Rotifer fecundity in relation to components of microbial food web in a eutrophic reservoir. Hydrobiologia, 2003, 504(1): 167-175. DOI:10.1023/B:HYDR.0000008516.19947.a6 |
| [12] |
Qian FP, Xi YL, Wen XL et al. Eutrophication impact on community structure and species diversity of rotifers in five lakes of Anhui. Biodiversity Science, 2007, 15(4): 344-355. DOI:10.1360/biodiv.060322 |
| [13] |
Xiong JL, Mei XG, Hu CL. Relationship between thetrophication classification and the community structure of rotifers in four lakes. Chinese Journal of Zoology, 2003, 38(6): 8-14. [熊金林, 梅兴国, 胡传林. 湖北四湖泊营养类型与轮虫群落的关系. 动物学杂志, 2003, 38(6): 8-14. DOI:10.13859/j.cjz.2003.06.002] |
| [14] |
Duggan IC, Green JD, Shiel RJ. Distribution of rotifers in North Island, New Zealand, and their potential use as bioindicators of lake trophic state. Hydrobiologia, 2001, 446(1): 155-164. DOI:10.1023/A:1017503407240 |
| [15] |
Ye XT, Liang DW, Qing W et al. Variation of the rotifer community structure and its responses to environmental factors in Lake Liuye and its adjacent waters in Changde City, Lake Dongting Basin. J Lake Sci, 2020, 32(4): 1126-1139. [叶晓彤, 梁迪文, 王庆等. 洞庭湖流域常德柳叶湖及其邻近水体轮虫群落结构变化及其对环境因子的响应. 湖泊科学, 2020, 32(4): 1126-1139. DOI:10.18307/2020.0420] |
| [16] |
Xia J, Gao Y, Zuo QT et al. Characteristics of interconnected rivers system and its ecological effects on water environment. Progress in Geography, 2012, 31(1): 26-31. [夏军, 高扬, 左其亭等. 河湖水系连通特征及其利弊. 地理科学进展, 2012, 31(1): 26-31. DOI:10.11820/dlkxjz.2012.01.004] |
| [17] |
Zhou F, Li P, Hu YP et al. The evolution of ecological function value of the Hanyang lake group in Wuhan city center. Scientific and Technological Management of Land and Resources, 2023, 40(2): 15-27. [周峰, 李朋, 胡元平等. 武汉城市湖泊生态功能价值演变研究——以汉阳湖群为例. 国土资源科技管理, 2023, 40(2): 15-27. DOI:10.3969/j.issn.1009-4210.2023.02.00] |
| [18] |
Liu HY, Xiong F, Song LX et al. Distribution of submerged macrophytes and eutrophication status of five lakes in Hanyang region of Wuhan, China. Freshwater Fisheries, 2017, 47(1): 107-112. [刘红艳, 熊飞, 宋丽香等. 汉阳地区五个湖泊沉水植物分布及富营养化现状. 淡水渔业, 2017, 47(1): 107-112.] |
| [19] |
Liu HY, Xiong F, Zhang FR et al. Community structure of chironomid larvae and relationship with environmental factors from lakes in Hanyang, Wuhan. Freshwater Fisheries, 2017, 47(2): 3-10. [刘红艳, 熊飞, 张繁荣等. 汉阳地区湖泊摇蚊幼虫群落结构及其与环境因子的关系. 淡水渔业, 2017, 47(2): 3-10. DOI:10.3969/j.issn.1000-6907.2017.02.001] |
| [20] |
Jiang PH, Cui YD, Wang HJ et al. Macrobenthos communities and bio-assessment of lakes in Hanyang district. Resources and Environment in the Yangtze Basin, 2011, 20(5): 525-533. [姜苹红, 崔永德, 王海军等. 汉阳湖群底栖动物群落及其对环境质量的指示. 长江流域资源与环境, 2011, 20(5): 525-533.] |
| [21] |
Gao HC, Li YT, He Y et al. Research on water diversion project to improve water environment of Hanyang lakes. Water Resources Protection, 2006, 22(5): 41-44. [郜会彩, 李义天, 何用等. 改善汉阳湖群水环境的调水方案研究. 水资源保护, 2006, 22(5): 41-44. DOI:10.3969/j.issn.1004-6933.2006.05.010] |
| [22] |
国家环境保护总局《水和废水监测分析方法》编委会. 水和废水监测分析方法: 第4版. 北京: 中国环境科学出版社, 2002: 243-246, 254-284.
|
| [23] |
王家楫. 中国淡水轮虫志. 北京: 科学出版社, 1961.
|
| [24] |
Koste W. Rotatoria. Die Rädertiere Mitteleuropas, Bd.Ⅱ. Berlin: Gebrüder Borntraeger, 1978.
|
| [25] |
章宗涉, 黄祥飞. 淡水浮游生物研究方法. 北京: 科学出版社, 1991.
|
| [26] |
胡鸿钧, 魏印心. 中国淡水藻类: 系统、分类及生态. 北京: 科学出版社, 2006.
|
| [27] |
沈韫芬, 顾曼如, 龚循矩等. 微型生物监测新技术. 北京: 中国建筑工业出版社.
|
| [28] |
蒋燮治, 堵南山. 中国动物志——淡水枝角类. 北京: 科学出版社, 1979.
|
| [29] |
中国科学院动物研究所甲壳动物研究组. 中国动物志——淡水桡足类. 北京: 科学出版社, 1979.
|
| [30] |
金相灿, 刘鸿亮. 中国湖泊富营养化. 北京: 中国环境科学出版社, 1990.
|
| [31] |
McNaughton SJ. Relationships among functional properties of Californian grassland. Nature, 1967, 216(5111): 168-169. DOI:10.1038/216168b0 |
| [32] |
Chen JQ, Zhao K, Cao Y et al. Zooplankton community structure and its relationship with environmental factors in Poyang Lake. Acta Ecologica Sinica, 2020, 40(18): 6644-6658. [陈佳琪, 赵坤, 曹玥等. 鄱阳湖浮游动物群落结构及其与环境因子的关系. 生态学报, 2020, 40(18): 6644-6658. DOI:10.5846/stxb201910282257] |
| [33] |
Xie P, Xi YL, Wen XL et al. Responses of the spatio-temporal dynamics of rotifer community structure to the concentrations of N and P, and the effect of top-down in two lakes. Acta Ecologica Sinica, 2015, 35(14): 4763-4776. [谢萍, 席贻龙, 温新利等. 两湖泊轮虫群落结构的时空动态对水体氮磷含量及"下行效应"的响应. 生态学报, 2015, 35(14): 4763-4776. DOI:10.5846/stxb201311242802] |
| [34] |
Ji GH, Wang XY, Wang LQ. Planktonic rotifers in a subtropical shallow lake: Succession, relationship to environmental factors, and use as bioindicators. The Scientific World Journal, 2013, 2013: 702942. DOI:10.1155/2013/702942 |
| [35] |
Chen LJ, Liu Q, Peng ZR et al. Rotifer community structure and assessment of water quality in Yangcheng Lake. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 2012, 30(1): 47-58. DOI:10.1007/s00343-012-0150-y |
| [36] |
Huang XF, Hu CY, Wu ZT. Rotifers in Lake Donghu, Wuhan. Acta Hydrobiologica Sinica, 1985, 9(2): 129-143. [黄祥飞, 胡春英, 伍焯田. 武汉东湖的轮虫. 水生生物学报, 1985, 9(2): 129-143.] |
| [37] |
An R, Wang FY, Yu HX et al. Seasonal dynamics of zooplankton functional groups and their relationships with environmental factors in the Sanhuanpao Wetland Reserve. Acta Ecologica Sinica, 2017, 37(6): 1851-1860. [安睿, 王凤友, 于洪贤等. 三环泡湿地浮游动物功能群季节变化及其影响因子. 生态学报, 2017, 37(6): 1851-1860. DOI:10.5846/stxb201510292184] |
| [38] |
Rao LH, Wu ZY, Xu J et al. Relationship between environmental factors of the water and rotifer community structure in West Lake, Hangzhou. J Lake Sci, 2013, 25(1): 138-146. [饶利华, 吴芝瑛, 徐骏等. 杭州西湖轮虫的群落结构及与水体环境因子的关系. 湖泊科学, 2013, 25(1): 138-146. DOI:10.18307/2013.0118] |
| [39] |
Siegfried CA, Bloomfield JA, Sutherland JW. Planktonic rotifer community structure in Adirondack, New York, U.S.A. lakes in relation to acidity, trophic status and related water quality characteristics. Hydrobiologia, 1989, 175(1): 33-48. DOI:10.1007/BF00008473 |
| [40] |
Qi F, Ma YW, Li H et al. Rotifer seasonal dynamics and driving factors in Bosten Lake, Xinjiang. Journal of Hydroecology, 2017, 38(3): 51-57. [祁峰, 马燕武, 李红等. 新疆博斯腾湖轮虫群落季节动态及其影响因子. 水生态学杂志, 2017, 38(3): 51-57.] |
| [41] |
Qu N, Deng JM, Zhang Z et al. Community structure of pyhtoplankton and environmental impact factors in Lake Hongze from 2015 to 2020. Environmental Science, 2022, 43(6): 3097-3105. [屈宁, 邓建明, 张祯等. 2015—2020年洪泽湖浮游植物群落结构及其环境影响因子. 环境科学, 2022, 43(6): 3097-3105. DOI:10.13227/j.hjkx.202109022] |
| [42] |
Wang Q, Liu LJ, Yang YF. Response of rotifer community characteristics to environmental factors in a reservoir, Southern China. Acta Ecologica Sinica, 2010, 30(13): 3385-3395. [王庆, 刘丽君, 杨宇峰. 南方某水库轮虫群落特征及其对环境因子的响应. 生态学报, 2010, 30(13): 3385-3395.] |
| [43] |
Bielańska-Grajner I, GŁadysz A. Planktonic rotifers in mining lakes in the Silesian Upland: Relationship to environmental parameters. Limnologica, 2010, 40(1): 67-72. DOI:10.1016/j.limno.2009.05.003 |
| [44] |
Wang YW, Li YH, Zhang B et al. Structural characteristics of zooplankton and phytoplankton communities and its relationship with environmental factors in different region of Nanhu Lake in Jiaxing City. Environmental Science, 2022, 43(6): 3106-3117. [王雅雯, 李迎鹤, 张博等. 嘉兴南湖不同湖区浮游动植物群落结构特征与环境因子关系. 环境科学, 2022, 43(6): 3106-3117. DOI:10.13227/j.hjkx.202108011] |
| [45] |
Smith VH. Low nitrogen to phosphorus ratiosfavor dominance by blue-green algae in lake phytoplankton. Science, 1983, 221(4611): 669-671. DOI:10.1126/science.221.4611.669 |
| [46] |
Zhou T, Li ZK. The relationship between phytoplankton and nutrient of Lake Taihu, China. Journal of Agro-Environment Science, 2013, 32(2): 327-332. [周涛, 李正魁. 太湖浮游植物与营养盐相互关系. 农业环境科学学报, 2013, 32(2): 327-332. DOI:10.11654/jaes.2013.02.017] |
| [47] |
Paerl HW, Xu H, McCarthy MJ et al. Controlling harmful cyanobacterial blooms in a hyper-eutrophic lake (Lake Taihu, China): The need for a dual nutrient (N & P) management strategy. Water Research, 2011, 45(5): 1973-1983. DOI:10.1016/j.watres.2010.09.018 |
| [48] |
Sun XM, Liu SP, Duan XB et al. Plankton community structure and its relationship with environmental factors in the middle reaches of the Yangtze River. Freshwater Fisheries, 2021, 51(3): 3-12. [孙晓梅, 刘绍平, 段辛斌等. 长江中游江段浮游生物群落结构及其与环境因子的关系. 淡水渔业, 2021, 51(3): 3-12.] |
| [49] |
Işkın U, Filiz N, Cao Y et al. Impact of nutrients, temperatures, and a heat wave on zooplankton community structure: An experimental approach. Water, 2020, 12(12): 3416. DOI:10.3390/w12123416 |
| [50] |
Stampfli NC, Knillmann S, Liess M et al. Two stressors and a community: Effects of hydrological disturbance and a toxicant on freshwater zooplankton. Aquatic Toxicology, 2013, 127: 9-20. DOI:10.1016/j.aquatox.2012.09.003 |
| [51] |
Hong CC, Hu Q, Chen HR et al. Characteristics and influencing factors of metazooplankton functional groups in Qingcaosha Reservoir. Journal of Biology, 2023, 40(5): 47-53. [洪陈聪, 胡权, 陈皓若等. 青草沙水库后生浮游动物功能群特征及影响因子. 生物学杂志, 2023, 40(5): 47-53. DOI:10.3969/j.issn.2095-1736.2023.05.047] |
| [52] |
Lair N. Effects of invertebrate predation on the seasonal succession of a zooplankton community: Atwo year study in Lake Aydat, France. Hydrobiologia, 1990, 198(1): 1-12. DOI:10.1007/BF00048618 |
| [53] |
Segers H. Zoogeography of the Southeast Asian Rotifera. Rotifera Ⅸ. Dordrecht: Springer Netherlands, 2001: 233-246. DOI:10.1007/978-94-010-0756-6_32
|
| [54] |
Geng H, Xie P, Deng DG et al. The rotifer assemblage in a shallow, eutrophic Chinese lake and its relationships with cyanobacterial blooms and crustacean zooplankton. Journal of Freshwater Ecology, 2005, 20(1): 93-100. DOI:10.1080/02705060.2005.9664941 |
| [55] |
Gannon JE, Stemberger RS. Zooplankton (especially crustaceans and rotifers) as indicators of water quality. Transactions of the American Microscopical Society, 1978, 97(1): 16. DOI:10.2307/3225681 |
| [56] |
Dodson S. Species richness of crustacean zooplankton in European Lakes of different sizes. SIL Proceedings, 1922-2010, 1991, 24(2): 1223-1229. DOI:10.1080/03680770.1989.11898949 |
| [57] |
Li Y, Geng MD, Yu JL et al. Eutrophication decrease compositional dissimilarity in freshwater plankton communities. Science of the Total Environment, 2022, 821: 153434. DOI:10.1016/j.scitotenv.2022.153434 |
| [58] |
Li Y, Liu L, Cui SZ et al. Long-term effects of nutrient changes on rotifer communities in a subtropical lake. Limnology, 2019, 20(2): 191-201. DOI:10.1007/s10201-018-0567-x |
| [59] |
Wen XL, Xi YL, Qian FP et al. Comparative analysis of rotifer community structure in five subtropical shallow lakes in East China: Role of physical and chemical conditions. Hydrobiologia, 2011, 661(1): 303-316. DOI:10.1007/s10750-010-0539-6 |
| [60] |
Hall DJ, Threlkeld ST, Burns CW et al. The size-efficiency hypothesis and the size structure of zooplankton communities. Annual Review of Ecology and Systematics, 1976, 7: 177-208. DOI:10.1146/annurev.es.07.110176.001141 |
| [61] |
Stenson JAE. Fish impact on rotifer community structure. Hydrobiologia, 1982, 87(1): 57-64. DOI:10.1007/BF00016662 |
| [62] |
Guo C, Li W, Li SQ et al. Manipulation of fish community structure effectively restores submerged aquatic vegetation in a shallow subtropical lake. Environmental Pollution, 2022, 292(Pt B): 118459. DOI:10.1016/j.envpol.2021.118459 |